Email this article Differential diagnosis of inflammatory bowel diseases by endoscopic ultrasound
- Authors: Budzinskaya A.A.1, Belousova E.A.1, Orlova L.P.1, Vakurova E.S.1
-
Affiliations:
- Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)
- Issue: Vol 50, No 6 (2022)
- Pages: 400-407
- Section: ARTICLES
- URL: https://almclinmed.ru/jour/article/view/1735
- DOI: https://doi.org/10.18786/2072-0505-2022-50-055
- ID: 1735
Cite item
Full Text
Abstract
Rationale: At present, there is no established standard for the differential diagnosis of Crohn's disease (CD) and ulcerative colitis (UC). Five to 15% of the patients have clinical, endoscopic, morphological, and radiological signs both of UC and CD and are therefore diagnosed with indeterminate colitis. However, the timely and correct diagnosis is essential for the choice of treatment strategy.
Aim: To evaluate the potential of endoscopic ultrasound examination (EUS) for the differential diagnosis of UC and CD and to identify the most pathognomonic criteria for each of the disorders.
Materials and methods: This was a prospective single center controlled study including 50 in-patients who were treated in the Department of Gastroenterology for inflammatory bowel disease (IBD) exacerbation. The inclusion criteria were an established diagnosis of IBD, absence of strictures, colon tumors, and infectious diseases. The control group consisted of 15 patients without IBD. In all patients, colon EUS with a radial ultrasound sensor and measurement of the intestinal wall thickness, assessment of the degree of intestinal wall vascularization by color Doppler mapping and measurement of the wall density by compression elastography were performed.
Results: From 50 patients of the study group, 28 (16 men and 12 women aged 18 to 49 years) had CD of the colon and 22 (8 men and 14 women aged 22 to 60 years) had total UC. In CD, the colon wall thickness was 2-fold higher than in the control group (5.66 ± 0.36 vs 2.62 ± 0.11; р < 0.001) and 1.5-fold higher than in the UC patients (5.66 ± 0.36 vs 3.96 ± 0.13; p = 0.002). In UC, the intestinal wall was thickened mainly due to its mucosal and submucosal layers (in 82% of the cases, р < 0.001 compared to that in the CD patients; diagnostic sensitivity 82%, specificity 93%). In CD, transmural thickening of the intestinal wall was more common (in 68% of the cases, p < 0.001 compared to that in UC; sensitivity 68%, specificity 91%), as differentiation of the intestinal wall layers was absent (in 68% of the cases, p < 0.001 compared to UC, sensitivity 68%, specificity 100%). The intestinal wall in most cases of UC was less well vascularized that in the control group (54.6% of the cases, p < 0.001), whereas in CD, on the contrary, the vascularization was increased (71.4% of the cases, р < 0.001); the sensitivity and specificity of this parameter being 54.6 and 82%, for UC vs 71.4 and 77.3% for CD, respectively). Compression elastometry showed that in CD, type 2 staining (E. Ueno classification) was more frequent (45%) compared to UC (22%) and the control group (6%; p = 0.002), which indicates a more dense structure of the intestinal wall in CD patients.
Conclusion: The differences in the intestinal wall structure (its thickness, density and degree of vascularization) identified by EUS UC and CD can be the differential diagnostic criteria between these diseases.
Full Text
Язвенный колит (ЯК) и болезнь Крона (БК) – воспалительные заболевания кишечника (ВЗК), характеризующиеся хроническим прогрессирующим течением и развитием тяжелых кишечных и системных осложнений. К основным проявлениям обоих заболеваний относят воспалительно-деструктивные и эрозивно-язвенные повреждения желудочно-кишечного тракта и связанные с ними осложнения [1]. Диагноз ЯК и БК ставится по результатам комплекса клинических, эндоскопических, морфологических и рентгенологических исследований, включая исследование верхнего и нижнего отделов желудочно-кишечного тракта, компьютерную и магнитно-резонансную томографию при наличии показаний. Однако в ряде случаев провести дифференциальную диагностику между этими заболеваниями бывает трудно из-за отсутствия четко выраженных дифференциально-диагностических критериев, сходства клинических симптомов и сложности интерпретации данных инструментальных исследований [2, 3].
Согласно современным представлениям, ЯК – заболевание только толстой кишки, характеризующееся неспецифическим иммунным воспалением преимущественно слизистой оболочки, с диффузным характером воспаления и обязательным вовлечением в процесс прямой кишки [2, 3]. В отличие от ЯК воспаление при БК носит сегментарный характер, проникает на глубину всех слоев кишечной стенки (трансмуральное воспаление) и может возникать в любой зоне пищеварительной трубки – от ротовой полости до ануса [4]. Степень воспаления и глубина поражения определяют различия в клинических проявлениях и осложнениях ЯК и БК, но примерно у 5–15% встречаются признаки как одного, так и другого заболевания. В таких ситуациях говорят о «неопределенном колите» (недифференцированный, неклассифицированный колит; англ. indeterminate colitis, inflammatory bowel disease unspecified, inflammatory bowel disease unclassified). Термин впервые был предложен патологоанатомами для диагностики сложных случаев хирургического материала после операций на толстой кишке, когда обнаруживались макро- и микроскопические признаки обоих заболеваний. Впоследствии термин «неопределенный колит» стал использоваться более широко для всех случаев с эндоскопическими, рентгенологическими и гистологическими признаками хронического воспалительного заболевания кишечника, ограниченного толстой кишкой, но без соответствия существующим диагностическим критериям ЯК и БК [5–7]. В связи с этим разработка дополнительных методов и критериев для дифференциальной диагностики ВЗК остается насущной потребностью клинической практики.
Этиология ВЗК пока не определена. Рассматриваются аутоиммунная гипотеза, дефекты генетического аппарата, связь с микробиоценозом желудочно-кишечного тракта и многие другие причины. Однако «точка» в данном вопросе пока не поставлена. Нет ясности и в отношении дифференциальной диагностики между ЯК и БК. Ряд исследователей считают эти заболевания схожими, но различными, и ищут новые критерии их дифференциальной диагностики [8–11]. Есть также мнение, что ЯК и БК – формы одного заболевания, различающиеся в зависимости от степени реактивности организма [12].
Золотым стандартом при обследовании больных с ВЗК признана колоноскопия, при которой оценивается состояние слизистой оболочки, определяется активность воспаления и протяженность поражения. Метод превосходит другие в связи с возможностью визуальной оценки и взятия биопсии для гистологического исследования [2, 4]. Ультразвуковое трансабдоминальное исследование используется для определения толщины кишечной стенки в различных отделах желудочно-кишечного тракта. Кроме того, с помощью ультразвукового исследования верифицируют язвенные дефекты и выявляют свищи. Вместе с тем, несмотря на отсутствие инвазивности и тяжелой подготовки к исследованию, информативность метода составляет около 60% [13, 14]. При ЯК и БК также используют компьютерную (КТ) и магнитно-резонансную томографию (МРТ) [15, 16]. Эти методы служат для измерения толщины слоев кишечной стенки. При КТ и МРТ с контрастом определяется степень васкуляризации в кишке, визуализируются регионарные лимфоузлы, выявляются дефекты слизистой оболочки. К недостаткам метода относится отсутствие возможности частого использования ввиду лучевой нагрузки, а также то, что чувствительность метода резко снижается при минимальной степени активности заболеваний, когда толщина стенки кишки не превышает нормальных значений [17, 18].
Эндоскопическое ультразвуковое исследование (эндоУЗИ) дает возможность одномоментно оценить эндоскопическую картину, определить толщину стенки кишки, степень ее васкуляризации и выявить наличие свищевых ходов и стриктур [19–21]. В научной литературе данных по использованию эндоУЗИ в диагностике ВЗК пока не много [20, 22, 23]. Тем не менее возможности метода говорят о его потенциальной эффективности для первичной и дифференциальной диагностики ЯК и БК, выявления осложнений и для мониторинга достижения трансмурального заживления при БК.
Цель исследования – оценить возможности эндоУЗИ для дифференциальной диагностики ЯК и БК, выявить наиболее патогномоничные критерии для каждого из заболеваний.
Материал и методы
Проведено проспективное одноцентровое контролируемое исследование. В период с 2020 по 2022 г. обследовано 50 больных с ВЗК, находившихся на стационарном лечении в гастроэнтерологическом отделении ГБУЗ МО МОНИКИ им. М.Ф. Владимирского. Из них 28 пациентов (16 мужчин и 12 женщин в возрасте от 18 до 49 лет, средний возраст 27,3 ± 8,7 года) были с БК и 22 пациента (8 мужчин и 14 женщин в возрасте от 22 до 60 лет, средний возраст 35,6 ± 9,8 года) – с ЯК. Критериями включения в исследование были наличие у пациента одного из ВЗК, отсутствие стриктур, опухолей толстой кишки и инфекционных процессов. В исследование включали больных БК с поражением толстой кишки. У всех больных с ЯК ранее было установлено тотальное поражение толстой кишки. Все 50 пациентов были в стадии обострения ВЗК. В качестве группы контроля обследовали 15 пациентов без патологии толстой кишки (8 мужчин и 7 женщин в возрасте от 23 до 53 лет, средний возраст 33,7 ± 7,9 года).
Все пациенты подписывали информированное согласие на участие в исследовании. Проведение исследования утверждено независимым этическим комитетом при ГБУЗ МО МОНИКИ им. М.Ф. Владимирского (протокол заседания № 9 от 27.09.2021).
Всем участникам исследования выполнялось эндоУЗИ толстой кишки радиальным ультразвуковым мультичастотным датчиком (7,5–12 МГц) Pentax EG-3670URKK120103 с использованием режимов компрессионной эластографии и цветового доплеровского картирования (ЦДК) и взятием материала для гистологического исследования. ЭндоУЗИ осуществляли после стандартной подготовки толстой кишки к проведению колоноскопии, включающей в себя бесшлаковую диету на протяжении 3 дней и прием слабительных препаратов по двухэтапной схеме.
Всем больным измеряли толщину стенки кишки, а также оценивали степень ее васкуляризации. Нормальная васкуляризация определялась при достаточном количестве сигналов цветового доплеровского картирования по всей окружности стенки кишки, гиповаскуляризация – при единичных сигналах, гиперваскуляризация – при выявлении множественных неупорядоченных сигналов ЦДК, исходящих из толщи кишки.
Результаты компрессионной эластографии интерпретировали по классификации типов качественной оценки данных эластографии E. Ueno [24, 25], согласно которой равномерное распределение желтого и зеленого цветов соответствует низкой плотности исследуемых участков (1-й тип), мозаичная структура зеленого и синего цвета свидетельствует о более плотной структуре (2-й тип), а преобладание синего цвета в различных локализациях исследуемого органа – о наиболее плотным по структуре находкам (3-й и 4-й типы), тогда как визуализация красного цвета говорит о кистозном образовании исследуемого органа (5-й тип).
Статистическую обработку данных проводили с помощью программ Excel, Statistica 12 (StatSoft inc.). Для оценки средних показателей вычисляли медианы и нижний и верхний квартили. Для сравнения количественных переменных в трех группах применяли критерий Краскела – Уоллиса с апостериорными попарными сравнениями с помощью критерия Данна (с поправкой Бонферрони). С целью сравнения качественных показателей использовали критерий хи-квадрат и точный критерий Фишера. Результаты считались статистически значимыми при р < 0,05.
Результаты
При ВЗК в стадии обострения стенка кишки утолщается, при этом в зависимости от нозологии увеличение размера кишки происходит за счет разных слоев кишечной стенки (рис. 1–4).
Рис. 1. Толщина стенки кишки у больных с язвенным колитом, болезнью Крона и в группе контроля; на графике представлены медианы (горизонтальная черта), интерквартильный диапазон (закрашенная область), среднее арифметическое (крест), диапазон «минимум – максимум» без учета выбросов (планки погрешности), выпадающие значения (точки). Значения р приведены для критерия Данна с поправкой Бонферрони
Рис. 2. Эндосонографическая картина стенки толстой кишки в норме
Рис. 3. Эндосонографическая картина толстой кишки при язвенном колите; 1 – утолщение слизисто-подслизистого слоя; 2 – утолщение стенки толстой кишки
Рис. 4. Эндосонографическая картина толстой кишки при болезни Крона; 1 – отсутствие дифференцировки слоев кишечной стенки; 2 – утолщение стенки толстой кишки за счет всех слоев
Толщина стенки толстой кишки при ЯК была в диапазоне от 2,7 до 5,5 мм (3,96 ± 0,13), при БК – от 3 до 11 мм (5,66 ± 0,36), в контрольной группе данный показатель не превышал 3,1 мм, а минимальная толщина была 1,6 мм (2,62 ± 0,11). Анализ толщины стенки в разных группах выявил статистически значимую разницу величины показателей между больными с ВЗК и группой контроля (р = 0,002), между ЯК и БК (р = 0,002). При этом при сравнении БК и группы контроля коэффициент достоверности оказался выше, чем при ЯК (р < 0,001 и р = 0,002 соответственно) (см. рис. 1).
Кишечная стенка статистически значимо чаще утолщалась за счет слизисто-подслизистого слоя при ЯК, чем при БК: в 82 и 7,14% соответственно; диагностическая чувствительность данного признака была 82%, а специфичность – 93% (табл. 1). При БК изменение стенки толстой кишки за счет трансмурального утолщения выявлялось статистически значимо чаще (68%), чем при ЯК (9%) (чувствительность 68%, специфичность 91%). Статистически значимых различий в частоте изменений мышечного слоя кишки отмечено не было. Только при БК в 68% случаев отсутствовала дифференцировка слоев кишечной стенки в фазе обострения (чувствительность и специфичность признака составили 68 и 100% соответственно) (см. рис. 4). При ЯК на фоне «смазанности» слизисто-подслизистого слоя у всех больных можно было визуализировать мышечный и серозный слои (см. табл. 1, рис. 3).
Таблица 1. Сравнительная частота утолщения разных слоев кишечной стенки при язвенном колите и болезни Крона,
абс. (%)
Слой | Язвенный колит (n = 22) | Болезнь Крона (n = 28) |
Слизисто-подслизистый | 18 (82)* | 2 (7,14) |
Мышечный | 2 (9) | 7 (25) |
Трансмуральное поражение | 2 (9) | 19 (68)* |
Дифференцировка слоев отсутствует | 0 | 19 (68)* |
* p < 0,001 при сравнении между группами больных с язвенным колитом и болезнью Крона
Применение ЦДК при ЯК (табл. 2) показало преобладание пониженного кровотока в исследуемой области у большинства больных (54,6%), нормальный и избыточный типы кровотока встречались с одинаковой частотой (в 22,7% случаев каждый). Частота гиповаскуляризации стенки кишки при ЯК вдвое превышала частоту других типов кровотока, но статистически значимой разницы между показателями не было; чувствительность и специфичность данного признака в выявлении ЯК составили 54,6 и 82% соответственно. При БК выявлена противоположная закономерность: гиперваскуляризация стенки кишки наблюдалась статистически значимо чаще (71,4%), тогда как нормальная и пониженная васкуляризация встречались лишь в 10,6 и 18% случаев соответственно. Что касается снижения кровотока, то несмотря на преобладание числа пациентов с гиповаскуляризацией при ЯК (54,6%) по сравнению с БК (18%), статистически значимых различий по этому показателю между заболеваниями установлено не было. Чувствительность и специфичность признака гиперваскуляризации в выявлении БК составили 71,4 и 77,3%.
Таблица 2. Частота и типы васкуляризации кишечной стенки при язвенном колите и болезни Крона, абс. (%)
Тип васкуляризации | Язвенный колит (n = 22) | Болезнь Крона (n = 28) | Значение р (точный критерий Фишера) |
Нормальная васкуляризация | 5 (22,7) | 3 (10,6) | р = 0,002 |
Гиповаскуляризация | 12 (54,6) | 5 (18) | |
Гиперваскуляризация | 5 (22,7) | 20 (71,4) |
При применении компрессионной ультразвуковой эластографии выделены 1-й и 2-й типы по E. Ueno [24, 25]. Окрашивание преимущественно в зеленый и желтый цвета (1-й тип) наблюдали у 78% пациентов с ЯК и у 54% с БК без статистически значимых различий (табл. 3). Данный тип равномерного окрашивания указывает на мягко-эластическую консистенцию исследуемого участка. Статистически значимо различалась частота окрашивания по 2-му типу при БК (45%) по сравнению с ЯК (22%) и группой контроля (6%). Второй тип окрашивания, характеризующийся мозаичностью рисунка с преобладанием синих и зеленых цветов, говорит о более плотной структуре по сравнению с 1-м типом. При эластографии толстой кишки у пациентов группы контроля мы верифицировали 1-й тип по E. Ueno в 96% случаев, что было статистически значимо выше, чем при БК.
Таблица 3. Сравнительная частота различных типов данных компрессионной эластографии кишечной стенки при язвенном колите и болезни Крона, абс. (%)
Тип по E. Ueno | Язвенный колит (n = 22) | Болезнь Крона (n = 28) | Группа контроля (n = 15) | Значение р (точный критерий Фишера) |
Первый тип | 17 (78) | 13 (46) | 14 (94) | р = 0,002 |
Второй тип | 5 (22) | 15 (54) | 1 (6) |
На основании совокупности полученных данных мы разработали эндоУЗИ-критерии дифференциальной диагностики ЯК и БК, представленные в табл. 4 (заявка на изобретение № 2021122205 «Способ дифференциальной диагностики язвенного колита и болезни Крона в стадии обострения» подана в ФИПС 27.07.2021).
Таблица 4. Эндоскопические ультразвуковые критерии дифференциальной диагностики язвенного колита и болезни Крона
Воспалительное заболевание кишечника | Критерий | |||
преимущественное утолщение слоя стенки кишки | тип васкуляризации | тип окрашивания при эластографии | дифференцировка слоев кишечной стенки | |
Язвенный колит | Слизисто-подслизистый | Гиповаскуляризация | Первый тип | Есть |
Болезнь Крона | Все слои | Гиперваскуляризация | Второй тип | Нет |
Обсуждение
Результаты нашего исследования показали, что методика эндоУЗИ может использоваться при дифференциальной диагностике между ЯК и БК. В период обострения ВЗК одним из дифференциально-диагностических критериев выступает толщина стенки толстой кишки. По нашим данным, в норме средняя толщина стенки составляет 2,62 мм, что в 1,5 раза меньше соответствующего показателя при ЯК (3,96 мм) и в 2 раза меньше, чем при БК (5,66 мм) (р < 0,001). При обострении ВЗК воспалительные изменения характеризуются отеком стенки кишки. Этот общий признак обоих ВЗК был отмечен исследователями ранее. Так, N. Roushan [22] и M. Ellrichmann [23] установили, что толщина кишечной стенки у больных ВЗК статистически значимо выше, чем в группе контроля, при этом между ЯК и БК различия не столь выражены. При измерении различных слоев стенки кишки авторы указывают на преимущественное увеличение слизистого слоя у больных ЯК и подслизистого – при БК. Мы показали, что при ЯК стенка утолщается преимущественно за счет слизисто-подслизистого слоя (чувствительность признака составила 82%, специфичность – 93%), тогда как при БК это происходило за счет трансмурального утолщения (чувствительность 68%, специфичность 91%). Аналогичные результаты получили U. Dağli и соавт. [20], отметив, что увеличение размеров всех слоев толстой кишки характерно для БК.
В качестве отличительного признака БК мы выявили преимущественное отсутствие дифференцировки слоев кишечной стенки, что является результатом трансмурального воспаления. При этом у пациентов с ЯК нам всегда удавалось различить слизисто-подслизистый, мышечный и серозный слои кишечной стенки. Работ, изучающих данный параметр, нам найти не удалось.
При оценке степени васкуляризации стенки кишки мы верифицировали при ЯК чаще гиповаскулярный тип (чувствительность 54,6%, специфичность 82%), что, вероятнее всего, обусловлено отеком слизистого и подслизистого слоев в стадии обострения, а также наличием диффузного воспаления с множественными эрозивно-язвенными дефектами толстой кишки, в связи с чем в местах изъязвлений отсутствует слизистая оболочка и сигналы ЦДК не регистрируются. Это отражается в получении сигналов сниженного кровотока. При БК, напротив, мы выявили преимущественно гиперваскулярный тип кровоснабжения кишечной стенки (чувствительность 71,4%, специфичность 77,3%). Можно предположить, что трансмуральное воспаление проявляется в том числе и в усиленном кровенаполнении капиллярного русла не только подслизистого, но и мышечного и серозного слоев. В работе M. Pascu и соавт. [26], проводивших МРТ у больных с воспалительными заболеваниями кишечника в активной стадии, также показано усиление васкуляризации стенки кишки. Однако авторы делали сравнительный анализ кровотока у больных с ЯК и БК.
Оценка данных эластометрии стенки кишки при ЯК и БК указывает на разные типы окрашивания. Так, при колите Крона стенка окрашивается в более темные цвета, чем при ЯК. Это является отражением более плотной структуры стенки кишки при БК, чем при ЯК. Данное различие, вероятнее всего, говорит о преобладании фиброзной ткани в кишечной стенке у больных БК, тогда как у пациентов с ЯК на первый план выходят воспалительные изменения. Признаки фиброза при трансмуральном утолщении стенки указывают на БК. В перспективе по данным эндоУЗИ возможно отличать разные типы стриктур при БК – развившиеся преимущественно за счет воспалительного или фиброзного компонента, что поможет клиницистам более четко определиться с тактикой лечения.
Использование эндоУЗИ для дифференциальной диагностики ЯК и БК сопряжено с рядом сложностей. Поскольку эндоУЗИ толстой кишки – эндоскопическая методика, необходима хорошая подготовка нижних отделов пищеварительного тракта, то есть отсутствие содержимого, затрудняющего осмотр. Измерение степени васкуляризации и проведение эластометрии стенки кишки бывают затруднены в случаях, если анатомически сосуды крупного калибра (подвздошные артерии) проходят близко к исследуемой области и передаточная пульсация осложняет использование режимов ЦДК и эластометрии.
Заключение
При недифференцированном колите, когда имеются клинические, эндоскопические и рентгенологические признаки как ЯК, так и БК, для дифференциальной диагностики ВЗК может быть применено эндоУЗИ. В качестве метода уточняющей диагностики эндоУЗИ толстой кишки может использоваться для одномоментного осмотра слизистой оболочки и оценки состояния подслизистых структур стенки толстой кишки. Метод позволяет выявить различия в показателях толщины стенки за счет разных слоев, а также разницы в коэффициенте жесткости. В перспективе данные признаки могут стать критериями дифференциальной диагностики ЯК и БК.
Дополнительная информация
Финансирование
Исследование выполнено в рамках проведения диссертационной работы А.А. Будзинской «Оценка характера течения и прогнозирование осложнений при воспалительных заболеваниях кишечника». Работа проведена без привлечения дополнительного финансирования.
Конфликт интересов
Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
Участие авторов
А.А. Будзинская – концепция и дизайн исследования, сбор и обработка материала, анализ и интерпретация полученных данных, написание текста; Е.А. Белоусова – анализ результатов исследования, редактирование рукописи; Л.П. Орлова – анализ и интерпретация результатов исследования, редактирование рукописи; Е.С. Вакурова – дизайн исследования, формирование групп пациентов, редактирование рукописи. Все авторы прочли и одобрили финальную версию статьи перед публикацией, согласны нести ответственность за все аспекты работы и гарантируют, что ими надлежащим образом были рассмотрены и решены вопросы, связанные с точностью и добросовестностью всех частей работы.
About the authors
Anastasiya A. Budzinskaya
Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)
Email: atitaeva@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0001-9055-5357
MD, PhD, Senior Research Fellow, Department of Endoscopy
Россия, ul. Shchepkina 61/2, Moscow, 129110Elena A. Belousova
Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)
Email: eabelous@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-4523-3337
MD, PhD, Professor, Head of Department of Gastroenterology
Россия, ul. Shchepkina 61/2, Moscow, 129110Larisa P. Orlova
Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)
Email: lporlova2013@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-1525-4009
MD, PhD, Professor, Chair of Clinical Ultrasound and Functional Diagnostics, Postgraduate Training Faculty
Россия, ul. Shchepkina 61/2, Moscow, 129110Elena S. Vakurova
Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)
Author for correspondence.
Email: vakurova@bk.ru
ORCID iD: 0000-0003-1663-6620
MD, PhD, Head of Department of Endoscopy
Россия, ul. Shchepkina 61/2, Moscow, 129110References
- Huber S, editor. New insights into inflammatory bowel disease. Intech Open; 2016. 264 p.
- Ministry of Health of the Russian Federation. Ulcerative colitis: Clinical guidelines [Internet]. Available from: https://cr.minzdrav.gov.ru/schema/193_1. Russian.
- Lamb CA, Kennedy NA, Raine T, Hendy PA, Smith PJ, Limdi JK, Hayee B, Lomer MCE, Parkes GC, Selinger C, Barrett KJ, Davies RJ, Bennett C, Gittens S, Dunlop MG, Faiz O, Fraser A, Garrick V, Johnston PD, Parkes M, Sanderson J, Terry H; IBD guidelines eDelphi consensus group; Gaya DR, Iqbal TH, Taylor SA, Smith M, Brookes M, Hansen R, Hawthorne AB. British Society of Gastroenterology consensus guidelines on the management of inflammatory bowel disease in adults. Gut. 2019;68(Suppl 3):s1–s106. doi: 10.1136/gutjnl-2019-318484.
- Ministry of Health of the Russian Federation. Crohn's disease: Clinical guidelines [Internet]. Available from: https://cr.minzdrav.gov.ru/schema/176_1. Russian.
- Crohn's & Colitis Foundation of America. The Facts About Inflammatory Bowel Diseases [Internet]. 2014 Nov. Available from: http://www.crohnscolitisfoundation.org/assets/pdfs/updatedibdfactbook.pdf.
- Telakis E, Tsironi E. Indeterminate colitis – definition, diagnosis, characteristics, and management. Annals of Gastroenterology. 2008;21(3):173–179.
- Tremaine WJ. Diagnosis and treatment of indeterminate colitis. Gastroenterol Hepatol (N Y). 2011;7(12):826–828.
- Bikbavova GR, Akhmedov VA, Novikov DG, Podsokhin AN, Podsokhin SN. [Non-invasive methods for the diagnosis of ulcerative colitis]. Experimental and Clinical Gastroenterology. 2020;(8):114–121. Russian. doi: 10.31146/1682-8658-ecg-180-8-114-121.
- Marlicz W, Skonieczna-Żydecka K, Dabos KJ, Łoniewski I, Koulaouzidis A. Emerging concepts in non-invasive monitoring of Crohn's disease. Therap Adv Gastroenterol. 2018;11:1756284818769076. doi: 10.1177/1756284818769076.
- Skalinskaya MI, Skazyvaeva EV, Bakulin IG, Mashevsky GA, Shelyakina NM, Zhuravleva MS, Rasmagina IA, Ivanova KN, Formozova MA. [The problem of undifferentiated inflammatory bowel disease: from world views to own experience of artificial neural networks application]. Preventive and Clinical Medicine. 2019;(2):74–81. Russian.
- Nijakowski K, Rutkowski R, Eder P, Simon M, Korybalska K, Witowski J, Surdacka A. Potential Salivary Markers for Differential Diagnosis of Crohn's Disease and Ulcerative Colitis. Life (Basel). 2021;11(9):943. doi: 10.3390/life11090943.
- Rivkin VL, Kapuller LL. [Inflammatory diseases of the colon. Current state of the problem]. Meditsinskiy sovet = Medical Council. 2013;(10):69–71. Russian. doi: 10.21518/2079-701X-2013-10-69-71.
- Rispo A, Imbriaco M, Celentano L, Cozzolino A, Camera L, Mainenti PP, Manguso F, Sabbatini F, D'Amico P, Castiglione F. Noninvasive diagnosis of small bowel Crohn's disease: combined use of bowel sonography and Tc-99m-HMPAO leukocyte scintigraphy. Inflamm Bowel Dis. 2005;11(4):376–382. doi: 10.1097/01.mib.0000164020.65106.84.
- Parente F, Greco S, Molteni M, Cucino C, Maconi G, Sampietro GM, Danelli PG, Cristaldi M, Bianco R, Gallus S, Bianchi Porro G. Role of early ultrasound in detecting inflammatory intestinal disorders and identifying their anatomical location within the bowel. Aliment Pharmacol Ther. 2003;18(10):1009–1016. doi: 10.1046/j.1365-2036.2003.01796.x.
- Panes J, Jairath V, Levesque BG. Advances in Use of Endoscopy, Radiology, and Biomarkers to Monitor Inflammatory Bowel Diseases. Gastroenterology. 2017;152(2):362–373.e3. doi: 10.1053/j.gastro.2016.10.005.
- Fletcher JG, Fidler JL, Bruining DH, Huprich JE. New concepts in intestinal imaging for inflammatory bowel diseases. Gastroenterology. 2011;140(6):1795–1806. doi: 10.1053/j.gastro.2011.02.013.
- Triester SL, Leighton JA, Leontiadis GI, Gurudu SR, Fleischer DE, Hara AK, Heigh RI, Shiff AD, Sharma VK. A meta-analysis of the yield of capsule endoscopy compared to other diagnostic modalities in patients with non-stricturing small bowel Crohn's disease. Am J Gastroenterol. 2006;101(5):954–964. doi: 10.1111/j.1572-0241.2006.00506.x.
- Panes J, Bouhnik Y, Reinisch W, Stoker J, Taylor SA, Baumgart DC, Danese S, Halligan S, Marincek B, Matos C, Peyrin-Biroulet L, Rimola J, Rogler G, van Assche G, Ardizzone S, Ba-Ssalamah A, Bali MA, Bellini D, Biancone L, Castiglione F, Ehehalt R, Grassi R, Kucharzik T, Maccioni F, Maconi G, Magro F, Martín-Comín J, Morana G, Pendsé D, Sebastian S, Signore A, Tolan D, Tielbeek JA, Weishaupt D, Wiarda B, Laghi A. Imaging techniques for assessment of inflammatory bowel disease: joint ECCO and ESGAR evidence-based consensus guidelines. J Crohns Colitis. 2013;7(7):556–585. doi: 10.1016/j.crohns.2013.02.020.
- Lew RJ, Ginsberg GG. The role of endoscopic ultrasound in inflammatory bowel disease. Gastrointest Endosc Clin N Am. 2002;12(3):561–571. doi: 10.1016/s1052-5157(02)00016-8.
- Dağli U, Over H, Tezel A, Ulker A, Temuçin G. Transrectal ultrasound in the diagnosis and management of inflammatory bowel disease. Endoscopy. 1999;31(2):152–157. doi: 10.1055/s-1999-13664.
- Dal Buono A, Faita F, Peyrin-Biroulet L, Danese S, Allocca M. Ultrasound Elastography in Inflammatory Bowel Diseases: A Systematic Review of Accuracy Compared with Histopathological Assessment. J Crohns Colitis. 2022;16(10):1637–1646. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjac082.
- Roushan N, Ebrahimi Daryani N, Azizi Z, Pournaghshband H, Niksirat A. Differentiation of Crohn's disease and ulcerative colitis using intestinal wall thickness of the colon: A Diagnostic accuracy study of endoscopic ultrasonography. Med J Islam Repub Iran. 2019;33:57. doi: 10.34171/mjiri.33.57.
- Ellrichmann M, Wietzke-Braun P, Dhar S, Nikolaus S, Arlt A, Bethge J, Kuehbacher T, Wintermeyer L, Balschun K, Klapper W, Schreiber S, Fritscher-Ravens A. Endoscopic ultrasound of the colon for the differentiation of Crohn's disease and ulcerative colitis in comparison with healthy controls. Aliment Pharmacol Ther. 2014;39(8):823–833. doi: 10.1111/apt.12671.
- Bamber J, Cosgrove D, Dietrich CF, Fromageau J, Bojunga J, Calliada F, Cantisani V, Correas JM, D'Onofrio M, Drakonaki EE, Fink M, Friedrich-Rust M, Gilja OH, Havre RF, Jenssen C, Klauser AS, Ohlinger R, Saftoiu A, Schaefer F, Sporea I, Piscaglia F. EFSUMB guidelines and recommendations on the clinical use of ultrasound elastography. Part 1: Basic principles and technology. Ultraschall Med. 2013;34(2):169–184. doi: 10.1055/s-0033-1335205.
- Nakashima K, Shiina T, Sakurai M, Enokido K, Endo T, Tsunoda H, Takada E, Umemoto T, Ueno E. JSUM ultrasound elastography practice guidelines: breast. J Med Ultrason (2001). 2013;40(4):359–391. doi: 10.1007/s10396-013-0457-0.
- Pascu M, Roznowski AB, Müller HP, Adler A, Wiedenmann B, Dignass AU. Clinical relevance of transabdominal ultrasonography and magnetic resonance imaging in patients with inflammatory bowel disease of the terminal ileum and large bowel. Inflamm Bowel Dis. 2004;10(4):373–382. doi: 10.1097/00054725-200407000-00008.
Supplementary files
