Almanac of Clinical MedicineAlmanac of Clinical MedicineАльманах клинической медицины2072-05052587-9294Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)1765410.18786/2072-0505-2026-54-014ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleCharlson comorbidity index in predicting postoperative complications and long-term outcomes after esophagectomy: A multicenter retrospective studyИндекс Charlson в оценке риска осложненного послеоперационного течения и прогнозировании отдаленных результатов после резекции пищевода: многоцентровое ретроспективное исследованиеhttps://orcid.org/0000-0001-8590-2350ToneevEvgeny A.ТонеевЕвгений Александрович
Russian Federation

MD, PhD, Thoracic Surgeon, Surgical Department of Thoracic Oncology; Associate Professor, Department of Hospital Surgery, Anesthesiology, Intensive Care, Urology, Traumatology and Orthopedics, T.Z. Biktimirov Faculty of Medicine, Institute of Medicine, Ecology and Physical Culture

канд. мед. наук, врач торакальный хирург хирургического отделения торакальной онкологии; доцент кафедры госпитальной хирургии, анестезиологии, реаниматологии, урологии, травматологии и ортопедии медицинского факультета имени Т.З. Биктимирова, Институт медицины, экологии и физической культуры

e.toneev@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9202-1321KiselevNikolai M.КиселевНиколай Михайлович
Russian Federation

MD, PhD, Head of the 2nd Oncology Department of Abdominal Oncology and Interventional Radiology; Associate Professor, Department of Faculty Surgery and Transplantology

канд. мед. наук, зав. 2-м онкологическим отделением абдоминальной онкологии и рентгенохирургических методов диагностики и лечения; доцент кафедры факультетской хирургии и трансплантологии

mdkiselevnm@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0003-0355-807XRudenkoMaksim S.РуденкоМаксим Сергеевич
Russian Federation

MD, Thoracic Surgeon, Oncologist, Head of the Department of Thoracic Oncology; Assistant, Department of Oncology and Radiation Diagnostics

врач торакальный хирург, врач-онколог, зав. отделением торакальной онкологии; ассистент кафедры онкологии и лучевой диагностики

r_ms@list.ruhttps://orcid.org/0000-0001-9953-7286PostolovMikhail P.ПостоловМихаил Петрович
Russian Federation

MD, PhD, Oncologist, Head of Surgical Oncology Department No. 37

д-р мед. наук, врач-онколог, зав. онкологическим отделением хирургических методов лечения № 37

1postolov1@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-8927-239XTorgomyanGaik G.ТоргомянГайк Гагикович
Russian Federation

MD, Oncologist; Assistant, Department of Faculty Surgery and Transplantology

врач-онколог; ассистент кафедры факультетской хирургии и трансплантологии

t995aik@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0223-0753GamayunovSergey V.ГамаюновСергей Викторович
Russian Federation

MD, PhD, Chief Physician; Professor, Department of Oncology, Radiation Therapy and Radiology named after Professor N.E. Yakhontov

д-р мед. наук, главный врач; профессор кафедры онкологии, лучевой терапии и радиологии имени профессора Н.Е. Яхонтова

gamajnovs@mail.ruhttps://orcid.org/0009-0007-7780-6386ZiganshinaSyumbel R.ЗиганшинаСюмбель Радиковна
Russian Federation

5th-year student, T.Z. Biktimirov Faculty of Medicine, Institute of Medicine, Ecology and Physical Culture

студентка 5-го курса медицинского факультета имени Т.З. Биктимирова, Институт медицины, экологии и физической культуры

sumbel.zig@yandex.ruRegional Clinical Oncology DispensaryГУЗ «Областной клинический онкологический диспансер»Ulyanovsk State UniversityФГБОУ ВО «Ульяновский государственный университет»Research Institute of Clinical Oncology “Nizhny Novgorod Regional Clinical Oncology Dispensary”ГАУЗ НО «Научно-исследовательский институт клинической онкологии «Нижегородский областной клинический онкологический диспансер»Privolzhsky Research Medical UniversityФГБОУ ВО «Приволжский исследовательский медицинский университет» Минздрава РоссииSverdlovsk Regional Oncology DispensaryГАУЗ СО «Свердловский областной онкологический диспансер»Ural State Medical UniversityФГБОУ ВО «Уральский государственный медицинский университет» Минздрава РоссииVolgograd Regional Clinical Oncology DispensaryГБУЗ «Волгоградский областной клинический онкологический диспансер»ru2009202620265431491592805202605092026Received:28052026Accepted:05092026Published:20092026Copyright ©; 2026, Toneev E.A., Kiselev N.M., Rudenko M.S., Postolov M.P., Torgomyan G.G., Gamayunov S.V., Ziganshina S.R.Copyright ©; 2026, Тонеев Е.А., Киселев Н.М., Руденко М.С., Постолов М.П., Торгомян Г.Г., Гамаюнов С.В., Зиганшина С.Р.2026Toneev E.A., Kiselev N.M., Rudenko M.S., Postolov M.P., Torgomyan G.G., Gamayunov S.V., Ziganshina S.R.Тонеев Е.А., Киселев Н.М., Руденко М.С., Постолов М.П., Торгомян Г.Г., Гамаюнов С.В., Зиганшина С.Р.https://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0https://almclinmed.ru/jour/article/view/17654

Background: Esophagectomy remains a high-risk surgical procedure associated with substantial postoperative complications and mortality. Preoperative risk stratification requires simple, reproducible tools to account for the cumulative comorbidity burden.

Aim: To evaluate the association of comorbidity burden, assessed via the Charlson comorbidity index, with postoperative complications and long-term outcomes after esophagectomy in patients with esophageal cancer.

Methods: This multicenter retrospective cohort study included a consecutive sample of 411 patients who underwent an Ivor Lewis or McKeown esophagectomy at four oncological centers in Russia between January 1, 2014 and May 1, 2026. Patients were stratified into two groups: Charlson < 5 (n = 277) and Charlson ≥ 5 (n = 134). The primary endpoint was postoperative complications, defined as the occurrence of at least one of the following: anastomotic leakage, reoperation, in-hospital mortality, or 90-day mortality. Overall and progression-free survival were analyzed in 392 patients with confirmed follow-up data.

Results: Postoperative complications occurred in 104/411 (25.3%) patients and were significantly more frequent in the Charlson ≥ 5 group compared to the Charlson < 5 group: 35.8% vs 20.2%; odds ratio (OR) 2.20 (95% confidence interval (CI) 1.39–3.49; p < 0.001). After adjusting for clinical-oncological and surgical factors, Charlson ≥ 5 maintained an independent association with the outcome: adjusted OR 2.03 (95% CI 1.22–3.39; p = 0.007). In the individual comorbidities model, coronary artery disease and chronic obstructive pulmonary disease were identified as significant predictors. Patients with Charlson ≥ 5 exhibited higher rates of anastomotic leakage (29/134 (21.6%) vs 33/277 (11.9%), p = 0.01), in-hospital mortality (22/134 (16.4%) vs 17/277 (6.1%), p < 0.001) and 90-day mortality (29/134 (21.6%) vs 23/277 (8.3%), p < 0.001). Median overall survival was 22 vs 40 months (p = 0.029), and median progression-free survival was 14 vs 30 months (p = 0.007). In the multivariable model, Charlson ≥ 5 was associated with worse progression-free survival: hazard ratio 1.38 (95% CI 1.01–1.89; p = 0.042).

Conclusion: A Charlson comorbidity index score ≥ 5 was independently associated with postoperative complications and worse progression-free survival after esophagectomy. It can serve as an accessible tool for preoperative risk stratification.

Обоснование. Резекция пищевода остается вмешательством с высоким риском послеоперационных осложнений и летальности. Для предоперационной стратификации необходимы простые воспроизводимые инструменты, учитывающие суммарную коморбидную нагрузку.

Цель – оценить связь коморбидной нагрузки по индексу Charlson с осложненным послеоперационным течением и отдаленными результатами после резекции пищевода у пациентов с раком пищевода.

Материал и методы. В многоцентровое ретроспективное когортное исследование включена последовательная выборка из 411 пациентов, которым с 01.01.2014 по 01.05.2026 в четырех онкологических учреждениях выполнена резекция пищевода по Ivor Lewis или McKeown. Пациентов распределили в группы Charlson < 5 (n = 277) и Charlson ≥ 5 (n = 134). Основной конечной точкой было осложненное послеоперационное течение, определенное как наличие хотя бы одного события: несостоятельности анастомоза, повторной операции, госпитальной или 90-дневной летальности. Общую и безрецидивную выживаемость анализировали у 392 пациентов с установленным сроком наблюдения.

Результаты. Осложненное послеоперационное течение отмечено у 104/411 (25,3%) пациентов и чаще регистрировалось при Charlson ≥ 5, чем при Charlson < 5: 35,8% против 20,2%; отношение шансов 2,20 (95% доверительный интервал (ДИ) 1,39–3,49; p < 0,001). После поправки на клинико-онкологические и хирургические факторы Charlson ≥ 5 сохранял независимую ассоциацию с исходом: скорректированное отношение шансов 2,03 (95% ДИ 1,22–3,39; p = 0,007). В модели отдельных заболеваний значимыми факторами были ишемическая болезнь сердца и хроническая обструктивная болезнь легких. При Charlson ≥ 5 чаще наблюдались несостоятельность анастомоза (29/134 (21,6%) против 33/277 (11,9%), p = 0,01), госпитальная (22/134 (16,4%) против 17/277 (6,1%), p < 0,001) и 90-дневная (29/134 (21,6%) против 23/277 (8,3%), p < 0,001) летальность. Медиана общей выживаемости составила 22 против 40 месяцев (p = 0,029), безрецидивной – 14 против 30 месяцев (p = 0,007). В многофакторной модели Charlson ≥ 5 был связан с худшей безрецидивной выживаемостью: отношение рисков 1,38 (95% ДИ 1,01–1,89; p = 0,042).

Заключение. Индекс Charlson ≥ 5 независимо ассоциирован с осложненным послеоперационным течением и худшей безрецидивной выживаемостью после резекции пищевода и может использоваться как доступный инструмент предоперационной стратификации риска.

esophageal canceresophagectomycomorbidityCharlson comorbidity indexcoronary artery diseasechronic obstructive pulmonary diseasepostoperative complicationssurvivalрак пищеводаэзофагэктомиякоморбидностьиндекс Charlsonишемическая болезнь сердцахроническая обструктивная болезнь легкихпослеоперационные осложнениявыживаемостьBray F, Laversanne M, Sung H, Ferlay J, Siegel RL, Soerjomataram I, Jemal A. Global cancer statistics 2022: GLOBOCAN estimates of incidence and mortality worldwide for 36 cancers in 185 countries. CA Cancer J Clin. 2024;74(3):229–263. doi: 10.3322/caac.21834.Obermannová R, Alsina M, Cervantes A, Leong T, Lordick F, Nilsson M, van Grieken NCT, Vogel A, Smyth EC; ESMO Guidelines Committee. Electronic address: clinicalguidelines@esmo.org. Oesophageal cancer: ESMO Clinical Practice Guideline for diagnosis, treatment and follow-up. Ann Oncol. 2022;33(10):992–1004. doi: 10.1016/j.annonc.2022.07.003.Toneev EA, Dengina NV, Anokhina EP, Martynov AA, Kulikov VD, Galchin AV, Starokon PM, Blagovestnov DA, Shabaev RM, Choshiev A, Prokhorov DD, Makarov PM. [Results of chemoradiotherapy with CROSS regimen for middle third esophageal cancer]. Siberian journal of oncology. 2025;24(3):103–113. Russian. doi: 10.21294/1814-4861-2025-24-3-103-113.Тонеев ЕА, Деньгина НВ, Анохина ЕП, Мартынов АА, Куликов ВД, Гальчин АВ, Староконь ПМ, Благовестнов ДА, Шабаев РМ, Чощиев А., Прохоров ДД, Макаров МП. Результаты химиолучевого лечения рака грудного отдела пищевода в режиме CROSS. Сибирский онкологический журнал. 2025;24(3):103–113. doi: 10.21294/1814-4861-2025-24-3-103-113.Toneev EA, Pikin ОV, Dengina NV, Ryabov AB, Мartynov AA, Galchin АV, Isaev DN, Firstov AA, Prohorov DD. [Results of combined and chemoradiation treatment of patients with thoracic esophageal cancer according to the data of the regional cancer center]. Siberian journal of oncology. 2023;22(5):84–95. Russian. doi: 10.21294/1814-4861-2023-22-5-84-95.Тонеев ЕА, Пикин ОВ, Деньгина НВ, Рябов АБ, Мартынов АА, Гальчин АВ, Исаев ДН, Фирстов АА, Прохоров Д.Д. Результаты комбинированного и химиолучевого лечения больных раком грудного отдела пищевода по данным регионального онкологического центра. Сибирский онкологический журнал. 2023;22(5):84–95. doi: 10.21294/1814-4861-2023-22-5-84-95.Toneev EA, Pikin OV, Martynov AA, Firstov AA. [Surgical and multimodality treatment of patients with cancer of the thoracic esophagus in the regional oncology center]. Grudnaya i Serdechno-Sosudistaya Khirurgiya. 2023;65(5):579–588. Russian. doi: 10.24022/0236-2791-2023-65-5-579-588.Тонеев ЕА, Пикин ОВ, Мартынов АА, Фирстов АА. Хирургическое и комплексное лечение больных раком грудного отдела пищевода в региональном онкологическом центре. Грудная и сердечно-сосудистая хирургия. 2023;65(5):579–588. doi: 10.24022/0236-2791-2023-65-5-579-588.Low DE, Alderson D, Cecconello I, Chang AC, Darling GE, D'Journo XB, Griffin SM, Hölscher AH, Hofstetter WL, Jobe BA, Kitagawa Y, Kucharczuk JC, Law SY, Lerut TE, Maynard N, Pera M, Peters JH, Pramesh CS, Reynolds JV, Smithers BM, van Lanschot JJ. International consensus on standardization of data collection for complications associated with esophagectomy: Esophagectomy Complications Consensus Group (ECCG). Ann Surg. 2015;262(2):286–294. doi: 10.1097/SLA.0000000000001098.Stuart SK, Lemmens JMG, Nieuwenhuijzen GAP, Evans RPT, Kamarajah SK, Wong IYH, Wijnhoven BPL, Griffiths EA, Klarenbeek BR, Ubels S, Rosman C; ISDE Guideline AL Collaborative Group. International Society for Diseases of the Esophagus consensus on the diagnosis and treatment of anastomotic leak after esophagectomy. Dis Esophagus. 2026;39(1):doag006. doi: 10.1093/dote/doag006.Patton A, Davey MG, Quinn E, Reinhardt C, Robb WB, Donlon NE. Minimally invasive vs open vs hybrid esophagectomy for esophageal cancer: A systematic review and network meta-analysis. Dis Esophagus. 2024;37(12):doae086. doi: 10.1093/dote/doae086.Bona D, Manara M, Bonitta G, Guerrazzi G, Guraj J, Lombardo F, Biondi A, Cavalli M, Bruni PG, Campanelli G, Bonavina L, Aiolfi A. Long-term impact of severe postoperative complications after esophagectomy for cancer: Individual patient data meta-analysis. Cancers (Basel). 2024;16(8):1468. doi: 10.3390/cancers16081468.Charlson ME, Pompei P, Ales KL, MacKenzie CR. A new method of classifying prognostic comorbidity in longitudinal studies: Development and validation. J Chronic Dis. 1987;40(5):373–383. doi: 10.1016/0021-9681(87)90171-8.Aoyama T, Atsumi Y, Kawahara S, Tamagawa H, Tamagawa A, Ozawa Y, Maezawa Y, Kano K, Murakawa M, Kazama K, Segami K, Hara K, Numata M, Oshima T, Yukawa N, Masuda M, Rino Y. The clinical impact of the age-adjusted Charlson comorbidity index on esophageal cancer patients who receive curative treatment. In Vivo. 2020;34(5):2783–2790. doi: 10.21873/invivo.12103.Chmelo J, Khaw RA, Sinclair RCF, Navidi M, Phillips AW. Does cardiopulmonary testing help predict long-term survival after esophagectomy? Ann Surg Oncol. 2021;28(12):7291–7297. doi: 10.1245/s10434-021-10136-5.Yamashita K, Watanabe M, Mine S, Fukudome I, Okamura A, Yuda M, Hayami M, Imamura Y. The impact of the Charlson comorbidity index on the prognosis of esophageal cancer patients who underwent esophagectomy with curative intent. Surg Today. 2018;48(6):632–639. doi: 10.1007/s00595-018-1630-2.Kubo Y, Tanaka K, Yamasaki M, Yamashita K, Makino T, Saito T, Yamamoto K, Takahashi T, Kurokawa Y, Motoori M, Kimura Y, Nakajima K, Eguchi H, Doki Y. Influences of the Charlson comorbidity index and nutrition status on prognosis after esophageal cancer surgery. Ann Surg Oncol. 2021;28(12):7173–7182. doi: 10.1245/s10434-021-09779-1.Baranov N, Claassen L, van Workum F, Rosman C. Age and Charlson comorbidity index score are not independent risk factors for severe complications after curative esophagectomy for esophageal cancer: A Dutch population-based cohort study. Surg Oncol. 2022;43:101789. doi: 10.1016/j.suronc.2022.101789.Klevebro F, Elliott JA, Slaman A, Vermeulen BD, Kamiya S, Rosman C, Gisbertz SS, Boshier PR, Reynolds JV, Rouvelas I, Hanna GB, van Berge Henegouwen MI, Markar SR. Cardiorespiratory comorbidity and postoperative complications following esophagectomy: A European multicenter cohort study. Ann Surg Oncol. 2019;26(9):2864–2873. doi: 10.1245/s10434-019-07478-6.Pather K, Alabbas H, Gonzalez-Baerga C, Menendez M, Virarkar MK, de Oliveira IS, Mobley EM, Awad ZT. Major coronary artery calcifications as predictors of postoperative complications in Ivor Lewis esophagectomies: A five-year retrospective analysis. Surg Endosc. 2024;38(11):6865–6872. doi: 10.1007/s00464-024-11181-3.Toneev EA, Pikin OV, Aleksandrov OA. [Risk factors for anastomotic leakage following McKeown esophagectomy: А single-center retrospective analysis]. Grekov's Bulletin of Surgery. 2024;183(1):15–22. Russian. doi: 10.24884/0042-4625-2024-183-1-15-22.Тонеев ЕА, Пикин ОВ, Александров ОА. Факторы риска несостоятельности анастомоза после эзофагэктомии по McKeown: одноцентровый ретроспективный анализ. Вестник хирургии имени И.И. Грекова. 2024;183(1):15–22. doi: 10.24884/0042-4625-2024-183-1-15-22.Ryabov AB, Pikin OV, Khomyakov VM, Kolobaev IV, Toneev EA, Abdulkhakimov NM, Gamayunov SV, Kiselev NM, Alexandrov OA, Sobolev DD, Afonin GV, Smolenov EI, Torgomyan GG, Martynov AA. [Short-term outcomes of the McKeown esophagectomy for thoracic esophageal cancer: А multiple-center study]. Pirogov Russian Journal of Surgery. 2025;(8):6–14. Russian. doi: 10.17116/hirurgia20250816.Рябов АБ, Пикин ОВ, Хомяков ВМ, Колобаев ИВ, Тонеев ЕА, Абдулхакимов НМ, Гамаюнов СВ, Киселев НМ, Александров ОА, Соболев ДД, Афонин ГВ, Смоленов ЕИ, Торгомян ГГ, Мартынов АА. Непосредственные результаты эзофагэктомий по McKeown при раке грудного отдела пищевода (многоцентровое исследование). Хирургия. Журнал им. Н.И. Пирогова. 2025;(8):6–14. doi: 10.17116/hirurgia20250816.Xing H, Hu M, Wang Z, Jiang Y. Short-term outcomes of Ivor Lewis vs. McKeown esophagectomy: A meta-analysis. Front Surg. 2022;9:950108. doi: 10.3389/fsurg.2022.950108.Wang H, Tang H, Fang Y, Tan L, Yin J, Shen Y, Zeng Z, Zhu J, Hou Y, Du M, Jiao J, Jiang H, Gong L, Li Z, Liu J, Xie D, Li W, Lian C, Zhao Q, Chen C, Zheng B, Liao Y, Li K, Li H, Wu H, Dai L, Chen KN. Morbidity and mortality of patients who underwent minimally invasive esophagectomy after neoadjuvant chemoradiotherapy vs neoadjuvant chemotherapy for locally advanced esophageal squamous cell carcinoma: A randomized clinical trial. JAMA Surg. 2021;156(5):444–451. doi: 10.1001/jamasurg.2021.0133.Ichikawa H, Kosugi SI, Kanda T, Yajima K, Ishikawa T, Hanyu T, Muneoka Y, Otani T, Nagahashi M, Sakata J, Kobayashi T, Kameyama H, Wakai T. Surgical and long-term outcomes following oesophagectomy in oesophageal cancer patients with comorbidity. Int J Surg. 2016;36(Pt A):212–218. doi: 10.1016/ j.ijsu.2016.10.041.Song J, Lin Y, Zhang J, Liu S, Zhou J, Zeng Q, Lin Z, Fu R, Qiu M, Hu Z. Effect of the age-adjusted Charlson comorbidity index on the survival of esophageal squamous cell carcinoma patients after radical esophagectomy. J Clin Med. 2022;11(22):6737. doi: 10.3390/jcm11226737.Booka E, Takeuchi H, Suda K, Fukuda K, Nakamura R, Wada N, Kawakubo H, Kitagawa Y. Meta-analysis of the impact of postoperative complications on survival after oesophagectomy for cancer. BJS Open. 2018;2(5):276–284. doi: 10.1002/bjs5.64.Manara M, Bona D, Bonavina L, Aiolfi A; OGSA Group for Esophagogastric Surgery. Impact of pulmonary complications following esophagectomy on long-term survival: Multivariate meta-analysis and restricted mean survival time assessment. Updates Surg. 2024;76(3):757–767. doi: 10.1007/s13304-024-01761-2.