Almanac of Clinical MedicineAlmanac of Clinical MedicineАльманах клинической медицины2072-05052587-9294Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)173510.18786/2072-0505-2022-50-055ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleDifferential diagnosis of inflammatory bowel diseases by endoscopic ultrasoundДифференциальная диагностика воспалительных заболеваний кишечника методом эндоультразвукового исследованияhttps://orcid.org/0000-0001-9055-5357BudzinskayaAnastasiya A.БудзинскаяАнастасия Андреевна
Russian Federation

MD, PhD, Senior Research Fellow, Department of Endoscopy

канд. мед. наук, ст. науч. сотр. эндоскопического отделения

atitaeva@inbox.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4523-3337BelousovaElena A.БелоусоваЕлена Александровна
Russian Federation

MD, PhD, Professor, Head of Department of Gastroenterology

д-р мед. наук, профессор, руководитель гастроэнтерологичес­кого отделения

eabelous@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1525-4009OrlovaLarisa P.ОрловаЛариса Петровна
Russian Federation

MD, PhD, Professor, Chair of Clinical Ultrasound and Functional Diagnostics, Postgraduate Training Faculty

д-р мед. наук, профессор кафедры клинической ультразвуковой и функциональной диагностики факультета усовершенствования врачей

lporlova2013@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-1663-6620VakurovaElena S.ВакуроваЕлена Сергеевна
Russian Federation

MD, PhD, Head of Department of Endoscopy

канд. мед. наук, руководитель эндоскопического отделения

vakurova@bk.ruMoscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)ГБУЗ МО «Московский областной научно-исследовательский клинический институт им. М.Ф. Владимирского»211220225064004071410202216012023Copyright ©; 2022, Budzinskaya A.A., Belousova E.A., Orlova L.P., Vakurova E.S.Copyright ©; 2022, Будзинская А.А., Белоусова Е.А., Орлова Л.П., Вакурова Е.С.2022Budzinskaya A.A., Belousova E.A., Orlova L.P., Vakurova E.S.Будзинская А.А., Белоусова Е.А., Орлова Л.П., Вакурова Е.С.https://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0https://almclinmed.ru/jour/article/view/1735

Rationale: At present, there is no established standard for the differential diagnosis of Crohn's disease (CD) and ulcerative colitis (UC). Five to 15% of the patients have clinical, endoscopic, morphological, and radiological signs both of UC and CD and are therefore diagnosed with indeterminate colitis. However, the timely and correct diagnosis is essential for the choice of treatment strategy.

Aim: To evaluate the potential of endoscopic ultrasound examination (EUS) for the differential diagnosis of UC and CD and to identify the most pathognomonic criteria for each of the disorders.

Materials and methods: This was a prospective single center controlled study including 50 in-patients who were treated in the Department of Gastroenterology for inflammatory bowel disease (IBD) exacerbation. The inclusion criteria were an established diagnosis of IBD, absence of strictures, colon tumors, and infectious diseases. The control group consisted of 15 patients without IBD. In all patients, colon EUS with a radial ultrasound sensor and measurement of the intestinal wall thickness, assessment of the degree of intestinal wall vascularization by color Doppler mapping and measurement of the wall density by compression elastography were performed.

Results: From 50 patients of the study group, 28 (16 men and 12 women aged 18 to 49 years) had CD of the colon and 22 (8 men and 14 women aged 22 to 60 years) had total UC. In CD, the colon wall thickness was 2-fold higher than in the control group (5.66 ± 0.36 vs 2.62 ± 0.11; р < 0.001) and 1.5-fold higher than in the UC patients (5.66 ± 0.36 vs 3.96 ± 0.13; p = 0.002). In UC, the intestinal wall was thickened mainly due to its mucosal and submucosal layers (in 82% of the cases, р < 0.001 compared to that in the CD patients; diagnostic sensitivity 82%, specificity 93%). In CD, transmural thickening of the intestinal wall was more common (in 68% of the cases, p < 0.001 compared to that in UC; sensitivity 68%, specificity 91%), as differentiation of the intestinal wall layers was absent (in 68% of the cases, p < 0.001 compared to UC, sensitivity 68%, specificity 100%). The intestinal wall in most cases of UC was less well vascularized that in the control group (54.6% of the cases, p < 0.001), whereas in CD, on the contrary, the vascularization was increased (71.4% of the cases, р < 0.001); the sensitivity and specificity of this parameter being 54.6 and 82%, for UC vs 71.4 and 77.3% for CD, respectively). Compression elastometry showed that in CD, type 2 staining (E. Ueno classification) was more frequent (45%) compared to UC (22%) and the control group (6%; p = 0.002), which indicates a more dense structure of the intestinal wall in CD patients.

Conclusion: The differences in the intestinal wall structure (its thickness, density and degree of vascularization) identified by EUS UC and CD can be the differential diagnostic criteria between these diseases.

Актуальность. В настоящее время не существует общепринятого стандарта дифференциальной диагностики болезни Крона (БК) и язвенного колита (ЯК). У 5–15% больных отмечаются клинические, эндоскопические, морфологические и рентгенологические признаки как ЯК, так и БК, и им устанавливают диагноз неопределенного колита. Вместе с тем своевременный и правильный диагноз архиважен для выбора терапевтической тактики.

Цель – оценить возможности эндоскопического ультразвукового исследования (эндоУЗИ) для дифференциальной диагностики ЯК и БК, выявить наиболее патогномоничные критерии для каждого из заболеваний.

Материал и методы. В рамках проспективного одноцентрового контролируемого исследования обследовано 50 больных, находящихся на стационарном лечении в гастроэнтерологическом отделении по поводу обострения воспалительных заболеваний кишечника (ВЗК). Критериями включения в исследование были наличие у пациента установленного диагноза ВЗК, отсутствие стриктур, опухолей толстой кишки и инфекционных процессов. Группу контроля составили 15 пациентов без ВЗК. Всем пациентам проведено эндоУЗИ толстой кишки радиальным ультразвуковым датчиком с измерением толщины кишечной стенки, оценкой степени васкуляризации кишечной стенки с применением цветового доплеровского картирования и определением плотности стенки органа по данным компрессионной эластографии.

Результаты. Из 50 обследованных 28 пациентов (16 мужчин и 12 женщин в возрасте от 18 до 49 лет) были с БК толстой кишки и 22 (8 мужчин и 14 женщин в возрасте от 22 до 60 лет) – с тотальным ЯК. При БК толщина стенки толстой кишки была в 2 раза больше, чем в группе контроля (5,66 ± 0,36 и 2,62 ± 0,11; р < 0,001), и в 1,5 раза больше, чем у больных ЯК (5,66 ± 0,36 и 3,96 ± 0,13; р = 0,002). При ЯК кишечная стенка утолщалась преимущественно за счет слизисто-подслизистого слоя (в 82% случаев, р < 0,001 в сравнении с БК; диагностическая чувствительность данного признака 82%, спе­цифичность – 93%), при БК чаще отмечено трансмуральное поражение (в 68% случаев, р < 0,001 в сравнении с ЯК; чувствительность 68%, специфичность 91%) и отсутствие дифференцировки слоев кишечной стенки (в 68% случаев, р < 0,001 в сравнении с ЯК; чувствительность 68%, специфичность 100%). Степень васкуляризации кишечной стенки в сравнении с контрольной группой при ЯК была чаще пониженной (в 54,6% случаев, р < 0,001), тогда как при БК, напротив, повышенной (в 71,4% случаев, р < 0,001); чувствительность и специфичность данного признака в выявлении ЯК составили 54,6 и 82%, а БК – 71,4 и 77,3% соответственно. При компрессионной эластографии окрашивание по второму типу (классификация E. Ueno) определяли статистически значимо чаще (в 45% случаев) при БК по сравнению с больными ЯК (22%) и группой контроля (6%) (р = 0,002), что свидетельствует о более плотной структуре стенки кишки у больных с БК.

Заключение. Различия структуры кишечной стенки (толщина, плотность и степень васкуляризации), выявленные методом эндоУЗИ, при ЯК и БК могут служить критериями в случае проведения дифференциального диагноза между этими заболеваниями.

inflammatory bowel diseasesCrohn's diseaseulcerative colitisdifferential diagnosiscolonendoscopic ultrasound examinationвоспалительные заболевания кишечникаболезнь Кронаязвенный колитдифференциальная диагностикатолстая кишкаэндоскопическое ультразвуковое исследованиеHuber S, editor. New insights into inflammatory bowel disease. Intech Open; 2016. 264 p.Ministry of Health of the Russian Federation. Ulcerative colitis: Clinical guidelines [Internet]. Available from: https://cr.minzdrav.gov.ru/schema/193_1. Russian.Министерство здравоохранения Российской Федерации. Язвенный колит: клинические рекомендации [Интернет]. Доступно на: https://cr.minzdrav.gov.ru/schema/193_1.Lamb CA, Kennedy NA, Raine T, Hendy PA, Smith PJ, Limdi JK, Hayee B, Lomer MCE, Parkes GC, Selinger C, Barrett KJ, Davies RJ, Bennett C, Gittens S, Dunlop MG, Faiz O, Fraser A, Garrick V, Johnston PD, Parkes M, Sanderson J, Terry H; IBD guidelines eDelphi consensus group; Gaya DR, Iqbal TH, Taylor SA, Smith M, Brookes M, Hansen R, Hawthorne AB. British Society of Gastroenterology consensus guidelines on the management of inflammatory bowel disease in adults. Gut. 2019;68(Suppl 3):s1–s106. doi: 10.1136/gutjnl-2019-318484.Ministry of Health of the Russian Federation. Crohn's disease: Clinical guidelines [Internet]. Available from: https://cr.minzdrav.gov.ru/schema/176_1. Russian.Министерство здравоохранения Российской Федерации. Болезнь Крона: клинические рекомендации [Интернет]. Доступно на: https://cr.minzdrav.gov.ru/schema/176_1Crohn's & Colitis Foundation of America. The Facts About Inflammatory Bowel Diseases [Internet]. 2014 Nov. Available from: http://www.crohnscolitisfoundation.org/assets/pdfs/updatedibdfactbook.pdf.Telakis E, Tsironi E. Indeterminate colitis – definition, diagnosis, characteristics, and management. Annals of Gastroenterology. 2008;21(3):173–179.Tremaine WJ. Diagnosis and treatment of indeterminate colitis. Gastroenterol Hepatol (N Y). 2011;7(12):826–828.Bikbavova GR, Akhmedov VA, Novikov DG, Podsokhin AN, Podsokhin SN. [Non-invasive methods for the diagnosis of ulcerative colitis]. Experimental and Clinical Gastroenterology. 2020;(8):114–121. Russian. doi: 10.31146/1682-8658-ecg-180-8-114-121.Бикбавова ГР, Ахмедов ВА, Новиков ДГ, Подсохин АН, Подсохин СН. Неинвазивные методы диагностики язвенного колита. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2020;(8):114–121. doi: 10.31146/1682-8658-ecg-180-8-114-121.Marlicz W, Skonieczna-Żydecka K, Dabos KJ, Łoniewski I, Koulaouzidis A. Emerging concepts in non-invasive monitoring of Crohn's disease. Therap Adv Gastroenterol. 2018;11:1756284818769076. doi: 10.1177/1756284818769076.Skalinskaya MI, Skazyvaeva EV, Bakulin IG, Mashevsky GA, Shelyakina NM, Zhuravleva MS, Rasmagina IA, Ivanova KN, Formozova MA. [The problem of undifferentiated inflammatory bowel disease: from world views to own experience of artificial neural networks application]. Preventive and Clinical Medicine. 2019;(2):74–81. Russian.Скалинская МИ, Сказываева ЕВ, Бакулин ИГ, Машевский ГА, Шелякина НМ, Журавлева МС, Расмагина ИА, Иванова КН, Формозова МА. Проблема недифференцированных воспалительных заболеваний кишечника: от мировых воззрений до собственного опыта применения искусственных нейронных сетей. Профилактическая и клиническая медицина. 2019;(2):74–81.Nijakowski K, Rutkowski R, Eder P, Simon M, Korybalska K, Witowski J, Surdacka A. Potential Salivary Markers for Differential Diagnosis of Crohn's Disease and Ulcerative Colitis. Life (Basel). 2021;11(9):943. doi: 10.3390/life11090943.Rivkin VL, Kapuller LL. [Inflammatory diseases of the colon. Current state of the problem]. Meditsinskiy sovet = Medical Council. 2013;(10):69–71. Russian. doi: 10.21518/2079-701X-2013-10-69-71.Ривкин ВЛ, Капуллер ЛЛ. Воспалительные заболевания толстой кишки. Современное состояние проблемы. Медицинский cовет. 2013;(10):69–71. doi: 10.21518/2079-701X-2013-10-69-71.Rispo A, Imbriaco M, Celentano L, Cozzolino A, Camera L, Mainenti PP, Manguso F, Sabbatini F, D'Amico P, Castiglione F. Noninvasive diagnosis of small bowel Crohn's disease: combined use of bowel sonography and Tc-99m-HMPAO leukocyte scintigraphy. Inflamm Bowel Dis. 2005;11(4):376–382. doi: 10.1097/01.mib.0000164020.65106.84.Parente F, Greco S, Molteni M, Cucino C, Maconi G, Sampietro GM, Danelli PG, Cristaldi M, Bianco R, Gallus S, Bianchi Porro G. Role of early ultrasound in detecting inflammatory intestinal disorders and identifying their anatomical location within the bowel. Aliment Pharmacol Ther. 2003;18(10):1009–1016. doi: 10.1046/j.1365-2036.2003.01796.x.Panes J, Jairath V, Levesque BG. Advances in Use of Endoscopy, Radiology, and Biomarkers to Monitor Inflammatory Bowel Diseases. Gastroenterology. 2017;152(2):362–373.e3. doi: 10.1053/j.gastro.2016.10.005.Fletcher JG, Fidler JL, Bruining DH, Huprich JE. New concepts in intestinal imaging for inflammatory bowel diseases. Gastroenterology. 2011;140(6):1795–1806. doi: 10.1053/j.gastro.2011.02.013.Triester SL, Leighton JA, Leontiadis GI, Gurudu SR, Fleischer DE, Hara AK, Heigh RI, Shiff AD, Sharma VK. A meta-analysis of the yield of capsule endoscopy compared to other diagnostic modalities in patients with non-stricturing small bowel Crohn's disease. Am J Gastroenterol. 2006;101(5):954–964. doi: 10.1111/j.1572-0241.2006.00506.x.Panes J, Bouhnik Y, Reinisch W, Stoker J, Taylor SA, Baumgart DC, Danese S, Halligan S, Marincek B, Matos C, Peyrin-Biroulet L, Rimola J, Rogler G, van Assche G, Ardizzone S, Ba-Ssalamah A, Bali MA, Bellini D, Biancone L, Castiglione F, Ehehalt R, Grassi R, Kucharzik T, Maccioni F, Maconi G, Magro F, Martín-Comín J, Morana G, Pendsé D, Sebastian S, Signore A, Tolan D, Tielbeek JA, Weishaupt D, Wiarda B, Laghi A. Imaging techniques for assessment of inflammatory bowel disease: joint ECCO and ESGAR evidence-based consensus guidelines. J Crohns Colitis. 2013;7(7):556–585. doi: 10.1016/j.crohns.2013.02.020.Lew RJ, Ginsberg GG. The role of endoscopic ultrasound in inflammatory bowel disease. Gastrointest Endosc Clin N Am. 2002;12(3):561–571. doi: 10.1016/s1052-5157(02)00016-8.Dağli U, Over H, Tezel A, Ulker A, Temuçin G. Transrectal ultrasound in the diagnosis and management of inflammatory bowel disease. Endoscopy. 1999;31(2):152–157. doi: 10.1055/s-1999-13664.Dal Buono A, Faita F, Peyrin-Biroulet L, Danese S, Allocca M. Ultrasound Elastography in Inflammatory Bowel Diseases: A Systematic Review of Accuracy Compared with Histopathological Assessment. J Crohns Colitis. 2022;16(10):1637–1646. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjac082.Roushan N, Ebrahimi Daryani N, Azizi Z, Pournaghshband H, Niksirat A. Differentiation of Crohn's disease and ulcerative colitis using intestinal wall thickness of the colon: A Diagnostic accuracy study of endoscopic ultrasonography. Med J Islam Repub Iran. 2019;33:57. doi: 10.34171/mjiri.33.57.Ellrichmann M, Wietzke-Braun P, Dhar S, Nikolaus S, Arlt A, Bethge J, Kuehbacher T, Wintermeyer L, Balschun K, Klapper W, Schreiber S, Fritscher-Ravens A. Endoscopic ultrasound of the colon for the differentiation of Crohn's disease and ulcerative colitis in comparison with healthy controls. Aliment Pharmacol Ther. 2014;39(8):823–833. doi: 10.1111/apt.12671.Bamber J, Cosgrove D, Dietrich CF, Fromageau J, Bojunga J, Calliada F, Cantisani V, Correas JM, D'Onofrio M, Drakonaki EE, Fink M, Friedrich-Rust M, Gilja OH, Havre RF, Jenssen C, Klauser AS, Ohlinger R, Saftoiu A, Schaefer F, Sporea I, Piscaglia F. EFSUMB guidelines and recommendations on the clinical use of ultrasound elastography. Part 1: Basic principles and technology. Ultraschall Med. 2013;34(2):169–184. doi: 10.1055/s-0033-1335205.Nakashima K, Shiina T, Sakurai M, Enokido K, Endo T, Tsunoda H, Takada E, Umemoto T, Ueno E. JSUM ultrasound elastography practice guidelines: breast. J Med Ultrason (2001). 2013;40(4):359–391. doi: 10.1007/s10396-013-0457-0.Pascu M, Roznowski AB, Müller HP, Adler A, Wiedenmann B, Dignass AU. Clinical relevance of transabdominal ultrasonography and magnetic resonance imaging in patients with inflammatory bowel disease of the terminal ileum and large bowel. Inflamm Bowel Dis. 2004;10(4):373–382. doi: 10.1097/00054725-200407000-00008.