Almanac of Clinical MedicineAlmanac of Clinical MedicineАльманах клинической медицины2072-05052587-9294Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)1732710.18786/2072-0505-2025-53-003ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleAssessment of the heart rate variability and cardiac biomarkers in young athletes: a cross-sectional studyОценка вариабельности ритма сердца и кардиальных биомаркеров у юных спортсменов, проживающих в условиях Крайнего Севера: поперечное исследованиеhttps://orcid.org/0000-0002-1892-01501188-4028LukyanchikYuliya D.ЛукьянчикЮлия Дмитриевна
Russian Federation

Junior Research Fellow, Department of Arterial Hypertension and Coronary Insufficiency, Scientific Department of Clinical Cardiology, Pediatric Cardiologist, Pediatric Consultative Department

мл. науч. сотр. отделения артериальной гипертонии и коронарной недостаточности научного отдела клинической кардиологии, врач детский кардиолог детского консультативного отделения

lukyanchik.yulia@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-0137-3282ChernyshevaTatyana V.ЧернышеваТатьяна Викторовна
Russian Federation

MD, PhD, Head of Pediatric Consultative Department, Pediatric Cardiologist, Functional Diagnostics Doctor, Pediatrician

канд. мед. наук, зав. детским консультативным отделением, врач детский кардиолог, врач функциональной диагностики, врач-педиатр

chernyshevatv@infarkta.nethttps://orcid.org/0000-0001-9987-4899MalininaElena I.МалининаЕлена Игоревна
Russian Federation

MD, PhD, Research Fellow, Department of Arterial Hypertension and Coronary Insufficiency, Scientific Department of Clinical Cardiology; Associate Professor, Department of Childhood Diseases and Outpatient Pediatrics

канд. мед. наук, науч. сотр. отделения артериальной гипертонии и коронарной недостаточности научного отдела клинической кардиологии; доцент кафедры детских болезней и поликлинической педиатрии

malininaele@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3620-0659GaponLyudmila I.ГапонЛюдмила Ивановна
Russian Federation

MD, PhD, Professor, Head of Scientific Department of Clinical Cardiology, Scientific Supervisor of Department of Arterial Hypertension and Coronary Insufficiency, Cardiologist

д-р мед. наук, профессор, зав. научным отделом клинической кардиологии, научный руководитель отделения артериальной гипертонии и коронарной недостаточности, врач-кардиолог

gapon@infarkta.nethttps://orcid.org/0000-0001-6251-4179PetelinaTatyana I.ПетелинаТатьяна Ивановна
Russian Federation

MD, PhD, Professor, Educational and Methodological Department, Leading Research Fellow, Department of Arterial Hypertension and Coronary Insufficiency, Scientific Department of Clinical Cardiology, Head of Clinical Diagnostic and Molecular Genetic Research Laboratory

д-р мед. наук, профессор учебно-методического отдела, вед. науч. сотр. отделения артериальной гипертонии и коронарной недостаточности научного отдела клинической кардиологии, зав. лабораторией клинико-диагностических и молекулярно-генетических исследований

petelina@infarkta.nethttps://orcid.org/0000-0002-8562-6955LeonovichSvetlana V.ЛеоновичСветлана Владимировна
Russian Federation

Head of Clinical Diagnostic Laboratory, Doctor of Clinical Laboratory Diagnostics

зав. клинико-диагностической лабораторией, врач клинической лабораторной диагностики

leonovich@infarkta.nethttps://orcid.org/0000-0002-6108-811XZuyevaYekaterina V.ЗуеваЕкатерина Владимировна
Russian Federation

Junior Research Fellow, Clinical Diagnostic and Molecular Genetic Research Laboratory, Scientific Department of Clinical Cardiology

мл. науч. сотр. лаборатории клиникодиагностических и молекулярно-генетических исследований научного отдела клинической кардиологии

zuevaev@infarkta.nethttps://orcid.org/0009-0004-1487-9412LykasovaElena A.ЛыкасоваЕлена Александровна
Russian Federation

MD, PhD, Doctor of the Functional Diagnostics Department

канд. мед. наук, врач отделения функциональной диагностики

lykasova@infarkta.netTyumen Cardiology Research Center, Tomsk National Research Medical Center, Russian Academy of ScienceТюменский кардиологический научный центр, Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наукTyumen State Medical UniversityФГБОУ ВО «Тюменский государственный медицинский университет» Минздрава России180320251803202553134421908202419022025Copyright ©; 2025, Lukyanchik Y.D., Chernysheva T.V., Malinina E.I., Gapon L.I., Petelina T.I., Leonovich S.V., Zuyeva Y.V., Lykasova E.A.Copyright ©; 2025, Лукьянчик Ю.Д., Чернышева Т.В., Малинина Е.И., Гапон Л.И., Петелина Т.И., Леонович С.В., Зуева Е.В., Лыкасова Е.А.2025Lukyanchik Y.D., Chernysheva T.V., Malinina E.I., Gapon L.I., Petelina T.I., Leonovich S.V., Zuyeva Y.V., Lykasova E.A.Лукьянчик Ю.Д., Чернышева Т.В., Малинина Е.И., Гапон Л.И., Петелина Т.И., Леонович С.В., Зуева Е.В., Лыкасова Е.А.https://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0https://almclinmed.ru/jour/article/view/17327

Background: Active athletic activity can occasionally trigger the development of cardiovascular diseases, especially in highly dynamic sports. Athletes who perform their training in cold climatic conditions are at risk of exhaustion of the functional reserve of the body and the sports-associated overstrain.

Aim: To determine the characteristics of heart rate variability (HRV) and cardiac biomarkers in young hockey and football players in the Far North, to search for predictors of pathological myocardial remodeling.

Methods: This was an observational cross-sectional study in 160 boys aged 12 to 17 with health groups II to III performed in the Children's Health Center of the Novourengoy Central Regional Hospital in Spring 2022. We performed a standard electrocardiography (ECG) and 24-hour ECG monitoring, echocardiography (EchoCG), and blood sampling for markers of myocardial damage, endothelial dysfunction, and proteolysis. The study group consisted of 86 children involved in hockey and football, and the control group consisted of 74 teenagers not going in for active sports.

Results: The median values of the primary waves and intervals on the standard ECG were within the normal range in both groups. The 24-hour ECG monitoring showed significant differences between the study groups for average heart rate (84 [78; 91] vs. 93 [83; 100], p < 0.001) and maximal heart rate (150 [128; 159] vs. 159 [147; 184], p = 0.001). The proportion of children with reduced HRV in the control group was significantly higher than in the athlete group (64.2% vs. 36.4%). Median levels of the myocardial damage markers were within the reference ranges in all study children, with lactate dehydrogenase (p = 0.034), aspartate aminotransferase (p = 0.001), and troponin I (p = 0.011) levels being significantly lower in the athlete group. As for the EchoCG parameters, there was a 1.2-fold increase in the left ventricular mass index and the right ventricular systolic area in the athletes compared to the control group (p < 0.001). According to the ROC analysis, the cut-off value of matrix metalloproteinase 2 predictive for the high risk of myocardial remodeling in the athletes was > 337.49 ng/mL, with sensitivity of 75% and specificity of 87.2%.

Conclusion: The matrix metalloproteinase 2 levels above 337.49 ng/mL and low HRV may be considered as risk factors for myocardial remodeling in athletes with borderline electrocardiographic and echocardiographic parameters.

Актуальность. Активная спортивная нагрузка при определенных условиях может быть триггером развития сердечно-сосудистых катастроф, особенно в высокодинамичных видах спорта. Спортсмены, тренирующиеся в холодных климатических условиях, подвергаются повышенному риску истощения функциональных резервов организма и спортивного перенапряжения.

Цель – определить особенности вариабельности ритма сердца (ВРС) и кардиальных биомаркеров у юных хоккеистов и футболистов Крайнего Севера для поиска предикторов патологического ремоделирования миокарда.

Материал и методы. Проведено обсервационное поперечное исследование, в рамках которого весной 2022 г. на базе Центра здоровья детей Новоуренгойской центральной областной больницы обследованы 160 мальчиков 12–17 лет I–II группы здоровья. Выполнены стандартная и суточная электрокардиография (ЭКГ), эхокардиография (Эхо-КГ), а также забор крови на маркеры повреждения миокарда, эндотелиальной дисфункции и протеолиза. Группу исследования составили 86 детей, занимающихся хоккеем и футболом, контрольную группу – 74 подростка, не занимающихся активными видами спорта.

Результаты. Медиана показателей основных зубцов и интервалов стандартной ЭКГ находилась в пределах возрастной нормы в обеих группах. При холтеровском мониторировании ЭКГ между группой спортсменов и контрольной группой выявлены различия в средних (медиана 84 [78; 91] vs 93 [83; 100], р < 0,001) и максимальных (медиана 150 [128; 159] vs 159 [147; 184], р = 0,001) значениях частоты сердечных сокращений. Доля обследованных детей со сниженной ВРС была выше в контрольной группе – 64,2%, у спортсменов данный показатель составил 36,4%. Медианы концентрации маркеров повреждения миокарда не превышали референсных значений у всех участников исследования, при этом уровни лактатдегидрогеназы (p = 0,034), аспартатаминотрансферазы (p = 0,001) и тропонина I (p = 0,011) были ниже у спортсменов. При сравнительном анализе параметров Эхо-КГ значения индекса массы миокарда левого желудочка и систолической площади правого желудочка оказались в 1,2 раза выше у тренирующихся подростков по сравнению с контролем (р < 0,001). Методом ROC-анализа определено пороговое значение уровня матриксной металлопротеиназы 2 (ММП-2) – 337,49 нг/мл, при превышении которого прогнозируется высокий риск ремоделирования миокарда у спортсменов. Чувствительность метода составила 75%, специфичность – 87,2%.

Заключение. Уровень ММП-2 > 337,49 нг/мл, низкие показатели ВРС могут рассматриваться как факторы риска ремоделирования миокарда у спортсменов с пограничными электрокардиографическими и эхокардиографическими параметрами.

heart rate variabilityyoung athletesmatrix metalloproteinaseshighly dynamic sports24-hour ECG monitoringbiochemical markersвариабельность ритма сердцаюные спортсменыматриксные металлопротеиназывысокодинамичные виды спортахолтеровское мониторирование электрокардиограммыбиохимические маркерыМинистерство науки и высшего образования РФMinistry of Science and Higher Education of the Russian Federation122020300112-4Finocchiaro G, Westaby J, Sheppard MN, Papadakis M, Sharma S. Sudden cardiac death in young athletes: JACC state-of-the-art review. J Am Coll Cardiol. 2024;83(2):350–370. doi: 10.1016/j.jacc.2023.10.032.Landry CH, Allan KS, Connelly KA, Cunningham K, Morrison LJ, Dorian P; Rescu Investigators. Sudden cardiac arrest during participation in competitive sports. N Engl J Med. 2017;377(20):1943–1953. doi: 10.1056/NEJMoa1615710.MacLachlan H, Drezner JA. Cardiac evaluation of young athletes: Time for a risk-based approach? Clin Cardiol. 2020;43(8):906–914. doi: 10.1002/clc.23364.Maron BJ, Doerer JJ, Haas TS, Tierney DM, Mueller FO. Sudden deaths in young competitive athletes: Analysis of 1866 deaths in the United States, 1980-2006. Circulation. 2009;119(8):1085–1092. doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.108.804617.Shaffer F, Ginsberg JP. An overview of heart rate variability metrics and norms. Front Public Health. 2017;5:258. doi: 10.3389/fpubh.2017.00258.Małek ŁA, Bucciarelli-Ducci C. Myocardial fibrosis in athletes – current perspective. Clin Cardiol. 2020;43(8):882–888. doi: 10.1002/clc.23360.Kozjek T, Zupet P, Azman-Juvan K, Golja P. O-48 Electrical remodelling of the heart in endurance athletes. Br J Sports Med. 2016;50(Suppl 1):A28.1–A28. doi: 10.1136/bjsports-2016-097120.48.Sammito S, Thielmann B, Böckelmann I. Update: Factors influencing heart rate variability – a narrative review. Front Physiol. 2024;15:1430458. doi: 10.3389/fphys.2024.1430458.Topal L, Polyák A, Tóth N, Ágoston G, Bencsik P, Kohajda Z, Prorok J, Déri S, Nagy N, Jost N, Virág L, Farkas AS, Varró A, Baczkó I. Endurance training-induced cardiac remodeling in a guinea pig athlete's heart model. Can J Physiol Pharmacol. 2022;100(10):993–1004. doi: 10.1139/cjpp-2022-0073.Bassiouni W, Ali MAM, Schulz R. Multifunctional intracellular matrix metalloproteinases: Implications in disease. FEBS J. 2021;288(24):7162–7182. doi: 10.1111/febs.15701.Raeeszadeh-Sarmazdeh M, Do LD, Hritz BG. Metalloproteinases and their inhibitors: Potential for the development of new therapeutics. Cells. 2020;9(5):1313. doi: 10.3390/cells9051313.Jaoude J, Koh Y. Matrix metalloproteinases in exercise and obesity. Vasc Health Risk Manag. 2016;12:287–295. doi: 10.2147/VHRM.S103877.Costache AD, Leon-Constantin MM, Roca M, Maștaleru A, Anghel RC, Zota IM, Drugescu A, Costache II, Chetran A, Moisă ȘM, Huzum B, Mitu O, Cumpăt C, Honceriu C, Mitu F. Cardiac biomarkers in sports cardiology. J Cardiovasc Dev Dis. 2022;9(12):453. doi: 10.3390/jcdd9120453.Kobelkova IV, Korosteleva MM, Nikityuk DB. [Some aspects of the influence of extreme climatic factors on the physical performance of athletes]. Sports medicine: research and practice. 2022;12(1):25–36. Russian. doi: 10.47529/2223-2524.2022.1.5.Кобелькова ИВ, Коростелева ММ, Никитюк ДБ. Некоторые аспекты влияния экстремальных климатических факторов на физическую работоспособность спортсменов. Спортивная медицина: наука и практика. 2022;12(1):25–36. doi: 10.47529/2223-2524.2022.1.5.Segreti A, Celeski M, Guerra E, Crispino SP, Vespasiano F, Buzzelli L, Fossati C, Papalia R, Pigozzi F, Grigioni F. Effects of environmental conditions on athlete's cardiovascular system. J Clin Med. 2024;13(16):4961. doi: 10.3390/jcm13164961.Kong X, Liu H, He X, Sun Y, Ge W. Unraveling the mystery of cold stress-induced myocardial injury. Front Physiol. 2020;11:580811. doi: 10.3389/fphys.2020.580811.Makarov LM, Kiseleva II, Komolyatova VN, Fedina NN. [New standards and interpretations of children electrocardiogram]. Pediatria n.a. G.N. Speransky. 2015;94(2). Russian.Макаров ЛМ, Киселева ИИ, Комолятова ВН, Федина НН. Новые нормы и интерпретации детской электрокардиограммы. Педиатрия им. Г.Н. Сперанского. 2015;94(2).Makarov LM, Komolyatova VN, Kupriyanova OA, Pervova EV, Ryabykina GV, Sobolev AV, Tikhonenko VM, Turov AN, Shubik YV, Ardashev AV, Baevsky RM, Balykova LA, Beresten NA, Vasyuk YA, Gorbunovа IA, Dolgikh VV, Drozdov DV, Duplyakov DV, Ivanov GG, Kiseleva II, Kovbasova EV, Limacina IN, Mareev VY, Tresser TV, Tyurina TV, Yakovleva MV, Pevzner AV, Pozdnyakov YM, Revishvili ASh, Rogoza AN, Struchkov PV, Fedina NN, Fedorova SI. [National Russian guidelines on application of the methods of Holter monitoring in clinical practice]. Russian Journal of Cardiology. 2014;(2):6–71. Russian. doi: 10.15829/1560-4071-2014-2-6-71.Макаров ЛМ, Комолятова ВН, Куприянова ОО, Первова ЕВ, Рябыкина ГВ, Соболев АВ, Тихоненко ВМ, Туров АН, Шубик ЮВ, Ардашев АВ, Баевский РМ, Балыкова ЛА, Берестень НА, Васюк ЮА, Горбунова ИА, Долгих ВВ, Дроздов ДВ, Дупляков ДВ, Иванов ГГ, Киселева ИИ, Колбасова ЕВ, Лиманкина ИН, Мареев ВЮ, Трешкур ТВ, Тюрина ТВ, Яковлева МВ, Певзнер АВ, Поздняков ЮМ, Ревишвили АШ, Рогоза АН, Стручков ПВ, Федина НН, Федорова СИ. Национальные Российские рекомендации по применению методики холтеровского мониторирования в клинической практике. Российский кардиологический журнал. 2014;(2):6–71. doi: 10.15829/1560-4071-2014-2-6-71.Martinez MW, Kim JH, Shah AB, Phelan D, Emery MS, Wasfy MM, Fernandez AB, Bunch TJ, Dean P, Danielian A, Krishnan S, Baggish AL, Eijsvogels TMH, Chung EH, Levine BD. Exercise-induced cardiovascular adaptations and approach to exercise and cardiovascular disease: JACC state-of-the-art review. J Am Coll Cardiol. 2021;78(14):1453–1470. doi: 10.1016/ j.jacc.2021.08.003.D'Andrea A, Sperlongano S, Russo V, D'Ascenzi F, Benfari G, Renon F, Palermi S, Ilardi F, Giallauria F, Limongelli G, Bossone E. The role of multimodality imaging in athlete's heart diagnosis: Current status and future directions. J Clin Med. 2021;10(21):5126. doi: 10.3390/jcm10215126.Shlyk NI, Gavrilova EA. [Bradycardia and heart rate variability in athletes]. Human. Sport. Medicine. 2023;23(S1):59–69. Russian. doi: 10.14529/hsm23s109.Шлык НИ, Гаврилова ЕА. Брадикардия и вариабельность сердечного ритма у спортсменов. Человек. Спорт. Медицина. 2023;23(S1):59–69. doi: 10.14529/hsm23s109.Lucini D, Marchetti I, Spataro A, Malacarne M, Benzi M, Tamorri S, Sala R, Pagani M. Heart rate variability to monitor performance in elite athletes: Criticalities and avoidable pitfalls. Int J Cardiol. 2017;240:307–312. doi: 10.1016/ j.ijcard.2017.05.001.Evdokimova NE, Cygankova OV, Latynceva LD. [Evaluation of plasma creatine phosphokinase as a diagnostic dilemma]. RMJ. 2021;(2):18–25. Russian.Евдокимова НЕ, Цыганкова ОВ, Латынцева ЛД. Синдром повышенной креатинфосфокиназы плазмы как диагностическая дилемма. РМЖ. 2021;(2):18–25.Blankenberg S, Salomaa V, Makarova N, Ojeda F, Wild P, Lackner KJ, Jørgensen T, Thorand B, Peters A, Nauck M, Petersmann A, Vartiainen E, Veronesi G, Brambilla P, Costanzo S, Iacoviello L, Linden G, Yarnell J, Patterson CC, Everett BM, Ridker PM, Kontto J, Schnabel RB, Koenig W, Kee F, Zeller T, Kuulasmaa K; BiomarCaRE Investigators. Troponin I and cardiovascular risk prediction in the general population: The BiomarCaRE consortium. Eur Heart J. 2016;37(30):2428–2437. doi: 10.1093/eurheartj/ehw172.Al-Muraikhy S, Ramanjaneya M, Dömling AS, Bettahi I, Donati F, Botre F, Abou-Samra AB, Sellami M, Elrayess MA. High endurance elite athletes show age-dependent lower levels of circulating complements compared to low/moderate endurance elite athletes. Front Mol Biosci. 2021;8:715035. doi: 10.3389/fmolb.2021.715035.