Almanac of Clinical MedicineAlmanac of Clinical MedicineАльманах клинической медицины2072-05052587-9294Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)1726310.18786/2072-0505-2024-52-020ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleUterine layers hypervascularization in atypical placentation: the comparison of magnetic resonance imaging with vascular pathomorphologyГиперваскуляризация слоев матки при атипичной плацентации: сравнение данных магнитно-резонансной томографии с патоморфологией сосудовhttps://orcid.org/0000-0002-0363-3669KulabukhovaPolina V.КулабуховаПолина Владимировна
Russian Federation

Radiologist, Junior Research Fellow, Radiology Department

врач-рентгенолог, мл. науч. сотр. отделения лучевой диагностики

kulpola@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5592-5690NizyaevaNatalia V.НизяеваНаталья Викторовна
Russian Federation

MD, PhD, Head of the Laboratory of Reproduction Pathology

д-р мед. наук, заведующая лабораторией патологии репродукции

niziaeva@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0001-8804-0258MilovanovAndrey P.МиловановАндрей Петрович
Russian Federation

MD, PhD, Professor, Chief Research Fellow, Laboratory of Reproduction Pathology

д-р мед. наук, профессор, гл. науч. сотр. лаборатории патологии репродукции

a_p_milovanov@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1014-752XArtemyevaKsenia A.АртемьеваКсения Александровна
Russian Federation

MD, PhD, Senior Research Fellow, Laboratory of Reproduction Pathology

канд. мед. наук, ст. науч. сотр. лаборатории патологии репродукции

artemjeva_ksenia@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4427-1991MhitarovVladimir A.МхитаровВладимир Аршакович
Russian Federation

PhD (in Biol.), Leading Research Fellow, Laboratory of Reproduction Pathology

канд. биол. наук, вед. науч. сотр. лаборатории иммуноморфологии воспаления

mkhitarov@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1459-4124BychenkoVladimir G.БыченкоВладимир Геннадьевич
Russian Federation

MD, PhD, Radiologist, Head of Radiology Department

канд. мед. наук, врач-рентгенолог, заведующий отделением лучевой диагностики

v_bychenko@oparina4.ruV.I. Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and PerinatologyФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии им. академика В.И. Кулакова» Минздрава РоссииA.P. Avtsyn Research Institute of Human Morphology of B.V. Petrovsky National Research Centre of SurgeryНаучно-исследовательский институт морфологии человека имени академика А.П. Авцына ФГБУ «Российский научный центр хирургии имени академика Б.В. Петровского»05092024101020245241972121405202415082024Copyright ©; 2024, Kulabukhova P.V., Nizyaeva N.V., Milovanov A.P., Artemyeva K.A., Mhitarov V.A., Bychenko V.G.Copyright ©; 2024, Кулабухова П.В., Низяева Н.В., Милованов А.П., Артемьева К.А., Мхитаров В.А., Быченко В.Г.2024Kulabukhova P.V., Nizyaeva N.V., Milovanov A.P., Artemyeva K.A., Mhitarov V.A., Bychenko V.G.Кулабухова П.В., Низяева Н.В., Милованов А.П., Артемьева К.А., Мхитаров В.А., Быченко В.Г.https://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0https://almclinmed.ru/jour/article/view/17263

Rationale: One in five women worldwide delivers through cesarean section, which is associated to a high rate of placenta previa and abnormal placenta attachment to the uterine wall. The grade of placenta accreta spectrum (PAS) correlates with blood loss volume, which could be related to vascularization characteristics. Up to now, there have been no studies on the diagnostic value of magnetic resonance criteria for hypervascularization of the uterine wall and their correlation with an assumed grade of PAS according to the International Federation of Gynecology and Obstetrics (FIGO) classification. Also, abnormal vessels location and their wall structure have not been studied with state-of-the-art pathomorphological methods.

Aim: To develop a classification for various types of the uterine wall hypervascularization depending on the depth of placental invasion assessed by magnetic resonance imaging (MRI).

Methods: We retrospectively analyzed medical files of 66 patients aged 18 to 45 years, who were assumed to have PAS based on their sonography results. To clarify the extent and localization of the placental invasion, all patients had MRI performed at 24 to 32 weeks of gestation. In all patients, the PAS grade was verified pathologically; in 30 of them (45,5%), a detailed pathological examination was additionally performed. The PAS grades were classified according to Morbidly Adherent Placenta Imaging Reporting and Data System (MAPI-RADS). The MRI data were correlated with the PAS (FIGO) grade estimated from intraoperative data and with intraoperative blood loss. At the final study step, the MRI data was correlated with abnormal pathomorphology, with the assessment of the degree of vascularization and the visual picture of abnormal uteroplacental vasculature.

Results: We have proposed a classification of MRI signs of hypervascularization in the lower uterine segment correlating with the depth of placenta accreta.

Type 1. Single small vessels in the myometrium, medium caliber arteries in the projection of the uterine serosa (normal variation for the 3rd trimester of gestation).

Type 2. Numerous small confluent vessels, mainly in the uteroplacental region, and retroplacental hematomas (typical for placenta accreta, or FIGO PAS 1).

Type 3. Intrauterine hypervascularization with a deficient myometrium thickness, predominantly vessels of the middle layer (typical for placenta increta, or FIGO PAS 2).

Type 4. Thinning of the lower uterine segment due to significant bulging of the placenta in the presence of curved anastomosing vessels of vast caliber over 4 mm (typical for placenta increta – FIGO PAS 2, as well as placenta percreta – FIGO PAS 3a).

Type 5. Hypervascularization outside the uterus, over its surface and in the parametrial tissues: at the border with the bladder, uterine isthmus, including signs of fibrosis and growing into the posterior bladder wall (typical for various grades of placenta percreta – FIGO PAS 3b, 3c).

Conclusion: The proposed classification of uterine wall hypervascularization in accordance with the grades of placenta accreta spectrum (FIGO PAS) could be useful for its practical implementation by radiologists.

Обоснование. Каждая пятая женщина в мире родоразрешается методом кесарева сечения, что сопряжено с высокой частотой предлежания и патологии прикрепления плаценты к стенке матки. Степень приращения плаценты (placenta accretа spectrum, PAS) коррелирует с объемом кровопотери, что может быть обусловлено особенностями васкуляризации. До настоящего времени не проводилось исследований, посвященных диагностической ценности магнитно-резонансных (МР) критериев гиперваскуляризации стенки матки и их соотнесению с предполагаемыми степенями приращения плаценты согласно классификации PAS по FIGO (англ. International Federation of Gynecology and Obstetrics – Международная федерация акушеров и гинекологов). Не изучали также локализацию и строение стенок патологических сосудов современными патоморфологическими методами.

Цель – разработать классификацию вариантов гиперваскуляризации стенки матки в зависимости от глубины инвазии плаценты с использованием метода магнитно-резонансной томографии (МРТ).

Материал и методы. Ретроспективно проанализированы данные медицинской документации 66 пациенток в возрасте от 18 до 45 лет с подозрением на приращение плаценты по данным ультразвукового исследования. Для уточнения степени и локализации приращения плаценты всем пациенткам выполнена МРТ на сроке беременности от 24 до 32 недель. Всем пациенткам проводилась патоморфологическая верификация степени приращения плаценты; детальное патоморфологическое исследование выполнено дополнительно у 30 (45,5%) пациенток. Глубина инвазии плаценты классифицирована с использованием системы MAPI-RADS (англ. Morbidly Adherent Placenta Imaging Reporting and Data System – система унифицированного подхода к интерпретации МРТ при диагностике патологического прикрепления плаценты). Данные МРТ сопоставлены с определенной интраоперационно степенью приращения плаценты (PAS по FIGO), коррелировавшей со степенью тяжести интра- операционной кровопотери. На заключительном этапе исследования проводилось сопоставление данных МРТ и данных патоморфологического исследования с определением степени васкуляризации и оценкой визуальной картины патологических сосудов маточно-плацентарной области.

Результаты. Нами предложена классификация МР-признаков гиперваскуляризации нижнего маточного сегмента, имеющая корреляцию с глубиной приращения плаценты.

Тип 1. Единичные мелкие сосуды в миометрии, артерии среднего калибра в проекции серозной оболочки матки (вариант нормы в III триместре беременности).

Тип 2. Многочисленные мелкие сливающиеся сосуды, преимущественно в маточно-плацентарной области, ретроплацентарные гематомы (характерно для pl. accreta, PAS 1 по FIGO).

Тип 3. Внутриматочная гиперваскуляризация с дефицитом толщины миометрия, преимущественно сосуды срединного слоя (характерно для pl. increta, PAS 2 по FIGO).

Тип 4. Истончение нижнего сегмента матки вследствие значительного выбухания плаценты при наличии извитых анастомозирующих сосудов крупного калибра – более 4 мм (характерно для pl. increta, PAS 2 по FIGO, а также pl. percreta до серозного слоя, PAS 3a по FIGO).

Тип 5. Наличие гиперваскуляризации за пределами матки по ее поверхности, в клетчатке параметрия: на границе с мочевым пузырем, перешейком матки, в том числе с признаками фиброза и спаек с задней стенкой мочевого пузыря (характерно для pl. рercreta различных степеней – PAS 3b, 3c по FIGO).

Заключение. Предложенная классификация гиперваскуляризации стенки матки в соответствии со степениями приращения плаценты (PAS по FIGO) может быть полезна для практического применения врачами-рентгенологами.

placenta acсretaplacenta incretaplacenta percretainvasive placentaPASMAPI-RADSmagnetic resonance imagingприращение плацентыplacenta acсretaplacenta incretaplacenta percretaPASMAPI-RADSмагнитно-резонансная томографияBetran AP, Ye J, Moller AB, Souza JP, Zhang J. Trends and projections of caesarean section rates: global and regional estimates. BMJ Glob Health. 2021;6(6):e005671. doi: 10.1136/bmjgh-2021-005671.Jauniaux E, Grønbeck L, Bunce C, Langhoff-Roos J, Collins SL. Epidemiology of placenta previa accreta: A systematic review and meta-analysis. BMJ Open. 2019;9(11):e031193. doi: 10.1136/bmjopen-2019-031193.De Mucio B, Serruya S, Alemán A, Castellano G, Sosa CG. A systematic review and meta-analysis of cesarean delivery and other uterine surgery as risk factors for placenta accreta. Int J Gynaecol Obstet. 2019;147(3):281–291. doi: 10.1002/ijgo.12948.Jauniaux E, Burton GJ. Placenta accreta spectrum: a need for more research on its aetiopathogenesis. BJOG. 2018;125(11):1449–1450. doi: 10.1111/1471-0528.15194.Morlando M, Sarno L, Napolitano R, Capone A, Tessitore G, Maruotti GM, Martinelli P. Placenta accreta: incidence and risk factors in an area with a particularly high rate of cesarean section. Acta Obstet Gynecol Scand. 2013;92(4):457–460. doi: 10.1111/aogs.12080.Vyshedkevich ED, Semenova ES, Mashchenko IA, Tilloev TA, Medenikov AA, Shefer AS, Trufanov GE. [Methodological aspects of the development of topographic-anatomical segmentation of the uterus in the second and third trimesters of pregnancy on MRI.] Translational Medicine. 2021;8(1):51–59. Russian. doi: 10.18705/2311-4495-2021-8-1-51-59.Вышедкевич ЕД, Семенова ЕС, Мащенко ИА, Тиллоев ТA, Медеников АА, Шефер АС, Труфанов ГЕ. Методические аспекты разработки топографо-анатомической сегментации матки во II и III триместрах беременности методом магнитно-резонансной томографии. Трансляционная медицина. 2021;8(1):51–59. doi: 10.18705/2311-4495-2021-8-1-51-59.Jauniaux E, Ayres-de-Campos D, Langhoff-Roos J, Fox KA, Collins S; FIGO Placenta Accreta Diagnosis and Management Expert Consensus Panel. FIGO classification for the clinical diagnosis of placenta accreta spectrum disorders. Int J Gynaecol Obstet. 2019;146(1):20–24. doi: 10.1002/ijgo.12761.Chen E, Mar WA, Horowitz JM, Allen A, Jha P, Cantrell DR, Cai K. Texture analysis of placental MRI: can it aid in the prenatal diagnosis of placenta accreta spectrum? Abdom Radiol (NY). 2019;44(9):3175–3184. doi: 10.1007/s00261-019-02104-1.Chou MM, Ho ES, Lee YH. Prenatal diagnosis of placenta previa accreta by transabdominal color Doppler ultrasound. Ultrasound Obstet Gynecol. 2000;15(1):28–35. doi: 10.1046/j.1469-0705.2000.00018.x.Palacios-Jaraquemada JM, D'Antonio F, Buca D, Fiorillo A, Larraza P. Systematic review on near miss cases of placenta accreta spectrum disorders: correlation with invasion topography, prenatal imaging, and surgical outcome. J Matern Fetal Neonatal Med. 2020;33(19):3377–3384. doi: 10.1080/14767058.2019.1570494.Hecht JL, Baergen R, Ernst LM, Katzman PJ, Jacques SM, Jauniaux E, Khong TY, Metlay LA, Poder L, Qureshi F, Rabban JT 3rd, Roberts DJ, Shainker S, Heller DS. Classification and reporting guidelines for the pathology diagnosis of placenta accreta spectrum (PAS) disorders: Recommendations from an expert panel. Mod Pathol. 2020;33(12):2382–2396. doi: 10.1038/s41379-020-0569-1.Uchevatkina PV, Bychenko VG, Kulabukhova EA, Luzhinа IA, Shmakov RG. [System of a unified approach to interpretation of magnetic resonance tomography in diagnostics of pathological placental attachment "MAPI-RADS" (morbidly adherent placenta imaging reporting and data system).] REJR. 2021;11(1):174–190. Russian. doi: 10.21569/2222-7415- 2021-11-1-174-190.Учеваткина ПВ, Быченко ВГ, Кулабухова ЕА, Лужина ИА, Шмаков РГ. Система унифицированного подхода к интерпретации магнитно-резонансной томографии при диагностике патологического прикрепления плаценты "MAPI-RADS" (morbidly adherent placenta imaging reporting and data system). REJR. 2021;11(1):174–190. doi: 10.21569/2222-7415-2021-11-1-174-190.Milovanov AP, Aksenenko VA, Lukashevich AA, Fokina TV, Stepanova II, Tikhonova NB. [The leading role of scars after the caesarian section in the pathogenesis of placenta previa accreta.] Clinical and Experimental Morphology. Russian. 2019;8(1):10–18. doi: 10.31088/2226-5988-2019-29-1-10-18.Милованов АП, Аксененко ВА, Лукашевич АА, Фокина ТВ, Степанова ИИ, Тихонова НБ. Ведущая роль рубцов после кесарева сечения в патогенезе предлежания плаценты с вросшими ворсинами. Клиническая и экспериментальная морфология. 2019;8(1):10–18. doi: 10.31088/2226-5988-2019-29-1-10-18.Milovanov AP, Nizyaeva NV, Fokina TV, Tikhonova NB, Kulikov IA, Shmakov RG. [Clinical and morphological characteristics of the atypical placentation spectrum in the uterus.] Russian Arkh Patol. 2023;85(2):13–20. Russian. doi: 10.17116/patol20238502113Милованов А.П., Низяева Н.В., Фокина Т.В., Тихонова Н.Б., Куликов И.А., Шмаков Р.Г. Клинико-морфологическая характеристика спектра атипичной плацентации в матке. Архив патологии. 2023;85(2):13–20. doi: 10.17116/patol20238502113.Bourgioti C, Konstantinidou AE, Zafeiropoulou K, Antoniou A, Fotopoulos S, Theodora M, Daskalakis G, Nikolaidou ME, Tzavara C, Letsika A, Martzoukos EA, Moulopoulos LA. Intraplacental fetal vessel diameter may help predict for placental invasiveness in pregnant women at high risk for placenta accreta spectrum disorders. Radiology. 2021;298(2):403–412. doi: 10.1148/radiol.2020200273.Jha P, Pōder L, Bourgioti C, Bharwani N, Lewis S, Kamath A, Nougaret S, Soyer P, Weston M, Castillo RP, Kido A, Forstner R, Masselli G. Society of Abdominal Radiology (SAR) and European Society of Urogenital Radiology (ESUR) joint consensus statement for MR imaging of placenta accreta spectrum disorders. Eur Radiol. 2020;30(5):2604–2615. doi: 10.1007/s00330-019-06617-7.Kulikov IA, Nizyaeva NV, Sukhacheva TV, Serov RA, Tikhonova NB, Fokina TV, Milovanov AP, Belousova TN, Milyutina EP, Mikhaleva LM. [Comparative morphological characteristics of the uteroplacental area in abnormal placentation.] Acta Biomedica Scientifica. 2023;8(4):68–79. Russian. doi: 10.29413/ABS.2023-8.4.8.Куликов ИА, Низяева НВ, Сухачёва ТВ, Серов РА, Тихонова НБ, Фокина ТВ, Милованов АП, Белоусова ТН, Милютина ЕР, Михалева ЛМ. Сравнительная морфологическая характеристика маточно-плацентарной области при аномальном прикреплении плаценты. Acta Biomedica Scientifica. 2023;8(4):68–79. doi: 10.29413/ABS.2023-8.4.8.Demidov VN, Sarkisov SE, Demidov AV. [Abdominal pregnancy: Clinical picture, diagnosis, outcomes.] Obstetrics and Gynegology. 2014;12:94–99. Russian.Демидов ВН, Саркисов СЭ, Демидов А.В. Брюшная беременность – клиника, диагностика, исходы. Акушерство и гинекология. 2014;12:94–99.Timor-Tritsch IE, Khatib N, Monteagudo A, Ramos J, Berg R, Kovács S. Cesarean scar pregnancies: Experience of 60 cases. J Ultrasound Med. 2015;34(4):601–610. doi: 10.7863/ ultra.34.4.601.Barinova IV, Kondrikov NI, Voloshchuk IN, Chechneva MA, Shchukina NA, Petrukhin VA. [Features of the pathogenesis of the placenta growing in the scar after cesarean section.] Arkh Patol. 2018;80(2):18–23. Russian. doi: 10.17116/patol201880218-23.Баринова ИВ, Кондриков НИ, Волощук ИН, Чечнева МА, Щукина НА, Петрухин ВА. Особенности патогенеза врастания плаценты в рубец после кесарева сечения. Архив патологии. 2018;80(2):18–23. doi: 10.17116/patol201880218-23.Shafqat G, Khan A, Basharat S. Uterine arteriovenous malformation complicating a scar ectopic pregnancy. Radiol Case Rep. 2022;17(5):1670–1673. doi: 10.1016/j.radcr.2022.02.063.Abbas F, Talati J, Wasti S, Akram S, Ghaffar S, Qureshi R. Placenta percreta with bladder invasion as a cause of life threatening hemorrhage. J Urol. 2000;164(4):1270–1274. doi: 10.1016/S0022-5347(05)67153-4.Palacios-Jaraquemada JM, Bruno CH, Martín E. MRI in the diagnosis and surgical management of abnormal placentation. Acta Obstet Gynecol Scand. 2013;92(4):392–397. doi: 10.1111/j.1600-0412.2012.01527.x.