Almanac of Clinical MedicineAlmanac of Clinical MedicineАльманах клинической медицины2072-05052587-9294Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)1724710.18786/2072-0505-2024-52-014ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleDynamic contrast enhancement and wall enhancement index for the quantitative assessment of vascular wall abnormalities in intracranial atherosclerosis: a pilot studyДинамическое контрастное усиление и индекс контрастного усиления в количественной оценке изменений сосудистой стенки при интракраниальном атеросклерозе (пилотное исследование)https://orcid.org/0000-0002-7554-9052DrevalMarina V.ДревальМарина Владимировна
Russian Federation

MD, PhD, Research Fellow, Radiologist, Department of Radiology

кандидат медицинских наук, научный сотрудник, врач-рентгенолог отдела лучевой диагностики

dreval-marina83@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8960-721XMazurAndrey S.МазурАндрей Сергеевич
Russian Federation

Neurologist, Postgraduate Student, 1st Neurological Department

аспирант, врач-невролог 1-го неврологического отделения

A1699466@yandex.ruhttps://orcid.org/0009-0005-8240-0829AslanovaGiunel Kh.АслановаГюнель Ханага Кызы
Russian Federation

Laboratory Assistant Researcher, Department of Radiology

лаборант-исследователь отдела лучевой диагностики

guneyaslanova@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7660-6215PoydaAlexey А.ПойдаАлексей Анатольевич
Russian Federation

PhD (in Phys.-Math.), Leading Researcher, Laboratory of Artificial Intelligence Technologies

канд. физ.-мат. наук, вед. науч. сотр. лаборатории технологий искусственного интеллекта

poyda@wdcb.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4840-4499OrlovVyacheslav A.ОрловВячеслав Андреевич
Russian Federation

PhD (in Phys.-Math.), Senior Researcher, Laboratory of Cognitive Brain Function Neurovisualisation

канд. физ.-мат. наук, ст. науч. сотр. лаборатории нейровизуализации когнитивных функций

ptica89@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0181-3391KartashovSergey I.КарташовСергей Иванович
Russian Federation

Research Fellow, Kurchatov's Complex of NBICS-technologies

науч. сотр. Курчатовского комплекса НБИКС-природоподобных технологий

ser0jka@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3820-4554KrotenkovaMarina V.КротенковаМарина Викторовна
Russian Federation

MD, PhD, Head of Department of Radiology

д-р мед. наук, руководитель отдела лучевой диагностики

krotenkova_mrt@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5883-8119TanashyanMarine M.ТанашянМаринэ Мовсесовна
Russian Federation

MD, PhD, Professor, Corr. Member of Russ. Acad. Sci., Deputy Director for Research, Head of the 1st Neurological Department

д-р мед. наук, профессор, чл.-корр. РАН, заместитель директора по научной работе, руководитель 1-го неврологического отделения

mtanashyan@neurology.ruResearch Center of NeurologyФГБНУ «Научный центр неврологии»National Research Centre “Kurchatov Institute”ФГБУ «Национальный исследовательский центр «Курчатовский институт»1208202452285940104202417062024Copyright ©; 2024, Dreval M.V., Mazur A.S., Aslanova G.K., Poyda A.А., Orlov V.A., Kartashov S.I., Krotenkova M.V., Tanashyan M.M.Copyright ©; 2024, Древаль М.В., Мазур А.С., Асланова Г.Х., Пойда А.А., Орлов В.А., Карташов С.И., Кротенкова М.В., Танашян М.М.2024Dreval M.V., Mazur A.S., Aslanova G.K., Poyda A.А., Orlov V.A., Kartashov S.I., Krotenkova M.V., Tanashyan M.M.Древаль М.В., Мазур А.С., Асланова Г.Х., Пойда А.А., Орлов В.А., Карташов С.И., Кротенкова М.В., Танашян М.М.https://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0https://almclinmed.ru/jour/article/view/17247

Background: Breakthrough neurotechnologies have allowed for new understanding of some brain disorders; however, identification and differential diagnosis of intracranial stenotic and occlusive lesions remains challenging. Magnetic resonance imaging (MRI) with dynamic contrast enhancement (DCE) is a tool that could be used for the quantitative assessment of endothelial permeability and microvascular volume in atherosclerotic plaques (AP).

Aim: To assess quantitative parameters of vascular wall abnormalities in AP area and in obviously unchanged wall of intracranial arteries with MRI DCE and high spatial resolution Т1-weighed images before and after contrast injection, with calculation of the wall enhancement index (WEI) by mathematical modelling.

Methods: This was a pilot cross-sectional uncontrolled study with consecutive recruitment of 29 patients with atherosclerotic abnormalities of brachiocephalic arteries, including intracranial. The patients’ median age was 66 [57; 72] years; they were mostly men (75.9%, n = 22). For the assessment of any brain abnormalities, MRI (magnetic induction 3 Tesla, Magnetom Prisma, Siemens) was performed in patients with standard sequence (Т2, T2-FLAIR), as well as MRI DCE for the assessment of intracranial arteries, before and after intravenous contrast injection, with high spatial resolution T1-weighed imaging and suppression of the signal from bloodstream and fat, with the calculation of WEI.

Results: There were significant differences in WEI in AP and in unchanged wall (0.962 [0.686; 1.387] vs. 0.111 [0.014; 0.206], p < 0.001). No significant differences were found between WEI values in internal carotid arteries APs (0.722 [0.573; 1.580]), middle cerebral arteries (0.921 [0.725; 1.183]), and basilar artery (1.343 [1.002; 1.419]) (p = 0.381). We also found significant difference (p = 0.034) in the extravascular extracellular fraction volumes ve (Tofts) in AP located in the basilar artery (0.171 [0.146; 0.325]), internal carotid arteries (0.579 [0.358; 1.000]), and middle cerebral arteries (0.134 [0.101; 0.269]).

Conclusion: This is the first description of quantitative parameters characterizing vascular wall abnormalities in intracranial atherosclerosis. Despite its obviously intact state, vascular walls outside the intracranial AP was shown to be abnormal as well.

Обоснование. Прорывные нейротехнологии позволили по-новому взглянуть на ряд заболеваний головного мозга, однако выявление и дифференциальная диагностика интракраниальных стеноокклюзирующих процессов остаются трудоемкой задачей. Магнитно-резонансная томография (МРТ) с динамическим контрастным усилением (ДКУ) – метод, который может быть использован для количественной оценки проницаемости эндотелия и объема микрососудов в атеросклеротических бляшках (АСБ).

Цель – оценить количественные параметры изменений сосудистой стенки в области АСБ и во внешне неизмененной стенке интракраниальных артерий по данным МРТ-ДКУ и на Т1-взвешенных изображениях с высоким пространственным разрешением до и после введения контрастного средства, с расчетом индекса усиления контрастности стенки (WEI) при помощи методов математического моделирования.

Материал и методы. Проведено пилотное одномоментное сплошное неконтролируемое исследование, в рамках которого обследованы 29 пациентов с атеросклеротическими изменениями брахиоцефальных артерий, включая интракраниальный уровень. Медиана возраста составила 66 [57; 72] лет; преобладали мужчины (75,9%, n = 22). Всем пациентам проводили исследование на МР-томографе с величиной магнитной индукции 3 Тесла (Magnetom Prisma, Siemens) в стандартных последовательностях (Т2, T2-FLAIR) для оценки изменений вещества головного мозга, а также МРТ-ДКУ интракраниальных артерий – до и после внутривенного введения контрастного средства – с Т1-взвешенными МР-изображениями с высоким пространственным разрешением, с подавлением сигнала от движущейся крови и жира, с расчетом WEI.

Результаты. Выявлены значимые различия между WEI в АСБ и в неизмененной стенке (0,962 [0,686; 1,387] против 0,111 [0,014; 0,206], p < 0,001). Значения WEI в АСБ, локализованных во внутренних сонных артериях (0,722 [0,573; 1,580]), средних мозговых артериях (0,921 [0,725; 1,183]) и базилярной артерии (1,343 [1,002; 1,419]), не имели статистически значимых различий (p = 0,381). Установлены значимые различия (p = 0,034) в объеме фракции внесосудистого внеклеточного пространства ve (Tofts) в АСБ при поражении базилярной артерии (0,171 [0,146; 0,325]), внутренних сонных артерий (0,579 [0,358; 1,000]) и средних мозговых артерий (0,134 [0,101; 0,269]).

Заключение. Впервые описаны количественные параметры, отражающие изменения сосудистой стенки при интракраниальном атеросклерозе. Показано, что, несмотря на внешне интактное состояние, сосудистая стенка вне интракраниальной АСБ также изменена.

intracranial atherosclerosisatherosclerotic plaque (AP)vascular wallvascular imagingMRI with dynamic contrast enhancement (MRI DCE)интракраниальный атеросклерозатеросклеротическая бляшка (АСБ)сосудистая стенкавизуализация сосудовМРТ с динамическим контрастированием (МРТ-ДКУ)Правительство Российской ФедерацииGovernment of Russian Federation122041300193-8Ruparelia N, Chai JT, Fisher EA, Choudhury RP. Inflammatory processes in cardiovascular disease: a route to targeted therapies. Nat Rev Cardiol. 2017;14(3):133–144. doi: 10.1038/nrcardio.2016.185.Shimonaga K, Matsushige T, Ishii D, Sakamoto S, Hosogai M, Kawasumi T, Kaneko M, Ono C, Kurisu K. Clinicopathological insights from Vessel Wall Imaging of unruptured intracranial aneurysms. Stroke. 2018;49(10):2516–2519. doi: 10.1161/STROKEAHA.118.021819.Hudson JS, Zanaty M, Nakagawa D, Kung DK, Jabbour P, Samaniego EA, Hasan D. Magnetic resonance Vessel Wall Imaging in human intracranial aneurysms. Stroke. 2019;50(1):e1. doi: 10.1161/STROKEAHA.118.023701.Young CC, Bonow RH, Barros G, Mossa-Basha M, Kim LJ, Levitt MR. Magnetic resonance Vessel Wall Imaging in cerebrovascular diseases. Neurosurg Focus. 2019;47(6):E4. doi: 10.3171/2019.9.FOCUS19599.Han C, Li ML, Xu YY, Ye T, Xie CF, Gao Sh, Duan L, Xu WH. Adult moyamoya-atherosclerosis syndrome: Clinical and Vessel Wall Imaging features. J Neurol Sci. 2016;369:181–184. doi: 10.1016/j.jns.2016.08.020.Hashimoto Y, Matsushige T, Shimonaga K, Hosogai M, Kaneko M, Ono C, Mizoue T. Vessel wall imaging predicts the presence of atherosclerotic lesions in unruptured intracranial aneurysms. World Neurosurg. 2019;132:e775–e782. doi: 10.1016/j.wneu.2019.08.019.Kern KC, Liebeskind DS. Vessel Wall Imaging of cerebrovascular disorders. Curr Treat Options Cardiovasc Med. 2019;21(11):65. doi: 10.1007/s11936-019-0782-8.Wang X, Zhu C, Leng Y, Degnan AJ, Lu J. Intracranial aneurysm wall enhancement associated with aneurysm rupture: A systematic review and meta-analysis. Acad Radiol. 2019;26(5):664–673. doi: 10.1016/ j.acra.2018.05.005.Edjlali M, Guedon A, Ben Hassen W, Boulouis G, Benzakoun J, Rodriguez-Regent C, Trystram D, Nataf F, Meder JF, Turski P, Oppenheim C, Naggara O. Circumferential thick enhancement at Vessel Wall MRI has high specificity for intracranial aneurysm instability. Radiology. 2018;289(1):181–187. doi: 10.1148/radiol.2018172879.Vergouwen MDI, Backes D, van der Schaaf IC, Hendrikse J, Kleinloog R, Algra A, Rinkel GJE. Gadolinium enhancement of the aneurysm wall in unruptured intracranial aneurysms is associated with an increased risk of aneurysm instability: A follow-up study. AJNR Am J Neuroradiol. 2019;40(7):1112–1116. doi: 10.3174/ajnr.A6105.Matsushige T, Shimonaga K, Ishii D, Sakamoto S, Hosogai M, Hashimoto Y, Kaneko M, Ono C, Mizoue T, Kurisu K. Vessel Wall Imaging of evolving unruptured intracranial aneurysms. Stroke. 2019;50(7):1891–1894. doi: 10.1161/STROKEAHA.119.025245.Omodaka S, Endo H, Niizuma K, Fujimura M, Inoue T, Sato K, Sugiyama SI, Tominaga T. Quantitative assessment of circumferential enhancement along the wall of cerebral aneurysms using MR imaging. AJNR Am J Neuroradiol. 2016;37(7):1262–1266. doi: 10.3174/ajnr.A4722.Alexander MD, de Havenon A, Kim SE, Parker DL, McNally JS. Assessment of quantitative methods for enhancement measurement on vessel wall magnetic resonance imaging evaluation of intracranial atherosclerosis. Neuroradiology. 2019;61(6):643–650. doi: 10.1007/s00234-019-02167-3.Song X, Zhao X, Liebeskind DS, Wang L, Xu W, Xu Y, Hou D, Zheng Z, Wu J. Incremental value of plaque enhancement in predicting stroke recurrence in symptomatic intracranial atherosclerosis. Neuroradiology 2020;62(9):1123–1131. doi: 10.1007/s00234-020-02418-8.Ran Y, Wang Y, Zhu M, Wu X, Malhotra A, Lei X, Zhang F, Wang X, Xie S, Zhou J, Zhu J, Cheng J, Zhu C. Higher plaque burden of middle cerebral artery is associated with recurrent ischemic stroke: A quantitative magnetic resonance imaging study. Stroke. 2020;51(2):659–662. doi: 10.1161/STROKEAHA.119.028405.Kim JM, Jung KH, Sohn CH, Moon J, Shin JH, Park J, Lee SH, Han MH, Roh JK. Intracranial plaque enhancement from high resolution vessel wall magnetic resonance imaging predicts stroke recurrence. Int J Stroke. 2016;11(2):171–179. doi: 10.1177/1747493015609775.Wu G, Wang H, Zhao C, Cao C, Chai C, Huang L, Guo Y, Gong Z, Tirschwell DL, Zhu C, Xia C. Large culprit plaque and more intracranial plaques are associated with recurrent stroke: A case-control study using Vessel Wall Imaging. AJNR Am J Neuroradiol. 2022;43(2):207–215. doi: 10.3174/ajnr.A7402.van Hoof RHM, Heeneman S, Wildberger JE, Kooi ME. Dynamic Contrast-Enhanced MRI to study atherosclerotic plaque microvasculature. Curr Atheroscler Rep. 2016;18(6):33. doi: 10.1007/s11883-016-0583-4.Tofts PS, Brix G, Buckley DL, Evelhoch JL, Henderson E, Knopp MV, Larsson HB, Lee TY, Mayr NA, Parker GJ, Port RE, Taylor J, Weisskoff RM. Estimating kinetic parameters from Dynamic Contrast-Enhanced T(1)-weighted MRI of a diffusable tracer: standardized quantities and symbols. J Magn Reson Imaging. 1999;10(3):223–232. doi: 10.1002/(sici)1522-2586(199909)10:3<223::aid-jmri2>3.0.co;2-s.Kerwin W, Hooker A, Spilker M, Vicini P, Ferguson M, Hatsukami T, Yuan C. Quantitative magnetic resonance imaging analysis of neovasculature volume in carotid atherosclerotic plaque. Circulation. 2003;107(6):851–856. doi: 10.1161/01.cir.0000048145.52309.31.Gaens ME, Backes WH, Rozel S, Lipperts M, Sanders SN, Jaspers K, Cleutjens JP, Sluimer JC, Heeneman S, Daemen MJ, Welten RJ, Daemen JW, Wildberger JE, Kwee RM, Kooi ME. Dynamic Contrast-Enhanced MR imaging of carotid atherosclerotic plaque: model selection, reproducibility, and validation. Radiology. 2013;266(1):271–279. doi: 10.1148/radiol.12120499.Espinosa-Heidmann DG, Reinoso MA, Pina Y, Csaky KG, Caicedo A, Cousins SW. Quantitative enumeration of vascular smooth muscle cells and endothelial cells derived from bone marrow precursors in experimental choroidal neovascularization. Exp Eye Res. 2005;80(3):369–378. doi: 10.1016/j.exer.2004.10.005.Kerwin WS, Oikawa M, Yuan C, Jarvik GP, Hatsukami TS. MR imaging of adventitial vasa vasorum in carotid atherosclerosis. Magn Reson Med. 2008;59(3):507–514. doi: 10.1002/mrm.21532.Dong L, Kerwin WS, Chen H, Chu B, Underhill HR, Neradilek MB, Hatsukami TS, Yuan C, Zhao XQ. Carotid artery atherosclerosis: effect of intensive lipid therapy on the vasa vasorum – evaluation by using Dynamic Contrast-Enhanced MR imaging. Radiology. 2011;260(1):224–231. doi: 10.1148/radiol.11101264.Chen XY, Wong KS, Lam WWM, Zhao HL, Ng HK. Middle cerebral artery atherosclerosis: histological comparison between plaques associated with and not associated with infarct in a postmortem study. Cerebrovasc Dis. 2008;25(1–2):74–80. doi: 10.1159/000111525.Vakil P, Ansari SA, Cantrell CG, Eddleman CS, Dehkordi FH, Vranic J, Hurley MC, Batjer HH, Bendok BR, Carroll TJ. Quantifying Intracranial aneurysm wall permeability for risk assessment using Dynamic Contrast-Enhanced MRI: A pilot study. AJNR Am J Neuroradiol. 2015;36(5):953–959. doi: 10.3174/ajnr.A4225.Pantoni L, Basile AM, Pracucci G, Asplund K, Bogousslavsky J, Chabriat H, Erkinjuntti T, Fazekas F, Ferro JM, Hennerici M, O’brien J, Scheltens P, Visser MC, Wahlund LO, Waldemar G, Wallin A, Inzitari D. Impact of age-related cerebral white matter changes on the transition to disability – the LADIS study: rationale, design and methodology. Neuroepidemiology. 2005;24(1–2):51–62. doi: 10.1159/000081050.Portanova A, Hakakian N, Mikulis DJ, Virmani R, Abdalla WMA , Wasserman BA. Intracranial vasa vasorum: insights and implications for imaging radiology. 2013;267(3):667–679. doi: 10.1148/radiol.13112310.Vakil P, Elmokadem AH, Syed FH, Cantrell CG, Dehkordi FH, Carroll TJ, Ansari SA. Quantifying intracranial plaque permeability with Dynamic Contrast-Enhanced MRI: A pilot study. AJNR Am J Neuroradiol. 2017;38(2):243–249. doi: 10.3174/ajnr. A4998.Qi H, Liu X, Liu P, Yuan W, Liu A, Jiang Y, Li Y, Sun J, Chen H. Complementary roles of Dynamic Contrast-Enhanced MR imaging and postcontrast Vessel Wall Imaging in detecting high-risk intracranial aneurysms. AJNR Am J Neuroradiol. 2019;40(3):490–496. doi: 10.3174/ajnr.A5983.Semin KS, Pronin IN, Eliava ShSh, Konovalov AN, Batalov AI, Zakharova NE. [Modern neuroradiological diagnostic methods for intracranial arterial aneurysms: A review]. Medical Visualization. 2023;27(1):11–18. Russian. doi: 10.24835/1607-0763-1283.Семин КС, Пронин ИН, Элиава ШШ, Коновалов АН, Баталов АИ, Захарова НЕ. Современные нейрорентгенологические методы диагностики внутричерепных артериальных аневризм: обзор литературы. Медицинская визуализация 2023;27(1):11–18. doi: 10.24835/1607-0763-1283.