Almanac of Clinical MedicineAlmanac of Clinical MedicineАльманах клинической медицины2072-05052587-9294Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)1723110.18786/2072-0505-2024-52-007ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleThe texture analysis of computed tomography studies in clear cell renal cell carcinoma: reproducibility of 2D and 3D segmentationТекстурный анализ данных компьютерно-томографических исследований при светлоклеточном почечно-клеточном раке: воспроизводимость результатов методов 2D- и 3D-сегментацииhttps://orcid.org/0000-0002-8083-4843KhromovaStanislava V.ХромоваСтанислава Владимировна
Russian Federation

Postgraduate Student, Department of Radiology and Magnetic Resonance Imaging

аспирант отделения рентгенологии и магнитно-резонансных исследований

stanislavakhromova@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-9357-0998KarmazanovskyGrigory G.КармазановскийГригорий Григорьевич
Russian Federation

MD, PhD, Professor, Member of Russ. Acad. Sci., Head of Department of Radiological Methods of Diagnosis and Treatment; Professor, Chair of X-ray Diagnostics and Treatment, Medical and Biological Faculty

д-р мед. наук, профессор, академик РАН, заведующий отделом лучевых методов диагностики и лечения; профессор кафедры лучевой диагностики и терапии медико-биологического факультета

karmazanovsky@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8723-8916KarelskayaNatalia A.КарельскаяНаталья Александровна
Russian Federation

MD, PhD, Senior Research Fellow, Department of Radiology and Magnetic Resonance Imaging

канд. мед. наук, ст. науч. сотр. отделения рентгенологии и магнитно-резонансных исследований

karelskaya.n@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-0781-9898GruzdevIvan S.ГруздевИван Сергеевич
Russian Federation

Research Fellow, Department of Radiology and Magnetic Resonance Imaging

науч. сотр. отделения рентгенологии и магнитно-резонансных исследований

gruzdev_van@mail.ruThe National Medical Research Center of Surgery named after A. VishnevskyФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр хирургии им. А.В. Вишневского» Минздрава РоссииN.I. Pirogov Russian National Research Medical UniversityФГАОУ ВО «Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н.И. Пирогова» Минздрава России110420242204202452125342202202404042024Copyright ©; 2024, Khromova S.V., Karmazanovsky G.G., Karelskaya N.A., Gruzdev I.S.Copyright ©; 2024, Хромова С.В., Кармазановский Г.Г., Карельская Н.А., Груздев И.С.2024Khromova S.V., Karmazanovsky G.G., Karelskaya N.A., Gruzdev I.S.Хромова С.В., Кармазановский Г.Г., Карельская Н.А., Груздев И.С.https://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0https://almclinmed.ru/jour/article/view/17231

Background: Differentiation of tumor grade at the preoperative stage is of utmost importance for the modification of the treatment strategy and the extent of operation. However, the routine analysis of computed tomography (CT) data in clear cell renal cell carcinoma (ccRCC) does not allow for reliable determination of the tumor grade.

Aim: To assess the reproducibility of the results of 2D and 3D segmentation of a kidney tumor in the cortico-medullary and nephrographic phases of CT studies, as well as the reproducibility of the first order texture parameters for 2D and 3D tumor segmentation in patients with verified ccRCC.

Materials and methods: This retrospective study included the CT data of 50 patients with morphologically verified ccRCC obtained before their surgical treatment. The first patient group included the patients with the renal tumor size in the axial plane of ≥ 4 cm (28 patients, 29 CT studies), and the second patient group included those with the renal tumor size in axial plane of < 4 cm (22 patients, 23 CT studies). Two radiologists independently performed segmentation of the renal tumor in the cortico-medullary and nephrographic phases of CT procedures done under a standard protocol with the bolus intravenous contrast enhancement. A two-dimensional region of interest (2D ROI) was selected by the investigators on a subjectively selected axial slice, where the tumor had the largest size. When forming a three-dimensional region of interest (3D ROI), the entire tumor volume was segmented. Next, the statistical analysis of the segmentation results and the results of calculation of the first order texture indices was performed with calculation of the intra-class correlation coefficient (ICC) to assess the strength of the data correlation. The ICC of ≥ 0.75 demonstrated the reproducibility of the segmentation results and the first order texture indices.

Results: The 3D segmentation method for ccRCC demonstrated the best ROI reproducibility results, regardless of the tumor size and the phase of contrast enhancement, with the ICC values of 0.961 (95% confidence interval: 0.946–0.971) for the cortico-medullary phase and 0.969 (95% CI: 0.958–0.977) for the nephrographic phase. The 2D tumor segmentation method showed unsatisfactory ROI reproducibility, with the ICC values of ≤ 0.058; however, the unsatisfactory reproducibility of the segmentation results in the patients with ccRCC tumor size of ≥ 4 cm did not significantly affect the reproducibility of the Entropy and Energy texture indices (good to excellent correlation). With the 3D segmentation of ccRCC, most first-order texture metrics were reproducible, with the exception of the Kurtosis parameter. The Entropy and Energy scores in both patient groups demonstrated a high degree of reproducibility. In the 2D tumor segmentation, high reproducibility of the first order texture metrics was obtained for the Entropy and Energy indices.

Conclusion: The 3D segmentation of the CT data for ccRCC has high reproducibility, the most first-order textural features were excellently reproducible when segmentations were performed in 3D. The 2D CT data segmentation method for ccRCC demonstrated low reproducibility; however, some of the first order texture indices were reproducible. Both segmentation methods can be used for the texture analysis of CT images.

Обоснование. Определение степени дифференцировки опухоли на дооперационном этапе имеет большое значение для коррекции тактики ведения пациента и объема оперативного вмешательства. Однако рутинный анализ данных компьютерной томографии (КТ) при светлоклеточном почечно-клеточном раке (скПКР) не позволяет достоверно определить степень дифференцировки опухоли.

Цель – оценить воспроизводимость результатов 2D- и 3D-сегментации опухоли почки в кортикомедуллярную и нефрографическую фазы КТ-исследований, а также воспроизводимость текстурных показателей первого порядка для 2D- и 3D-сегментации опухоли у пациентов с верифицированным скПКР.

Материал и методы. В ретроспективное исследование включены данные КТ-исследований 50 пациентов с морфологически верифицированным скПКР, полученные до хирургического лечения. Группу 1 составили 28 пациентов (29 КТ-исследований) с опухолью почки размером в аксиальной плоскости 4 см и более, группу 2 – 22 пациента (23 исследования) с опухолью почки размером в аксиальной плоскости менее 4 см. Два рентгенолога независимо друг от друга проводили сегментацию опухоли почки в кортикомедуллярную и нефрографическую фазы КТ-исследований, выполненных по стандартному протоколу с болюсным внутривенным контрастным усилением. Двухмерная область интереса (2D ROI) выделялась исследователями на субъективно выбранном аксиальном срезе, где опухоль имела наибольший размер. При формировании трехмерной области интереса (3D ROI) сегментировался весь объем опухоли. Далее результаты сегментирования и результаты вычисления текстурных показателей первого порядка были подвергнуты статистической обработке, выполненной методом вычисления коэффициента внутриклассовой корреляции (ICC), с целью определения степени корреляции данных. ICC ≥ 0,75 определял воспроизводимость результатов сегментирования и текстурных показателей первого порядка.

Результаты. Метод 3D-сегментации скПКР показал наилучшие результаты воспроизводимости ROI независимо от размера опухоли и фазы контрастного усиления КТ-исследования, значения ICC для кортикомедуллярной фазы – 0,961 (95% доверительный интервал 0,946–0,971), нефрографической фазы – 0,969 (0,958; 0,977). Метод 2D-сегментации опухоли показал неудовлетворительную воспроизводимость ROI, значение ICC 0,058 и менее; однако неудовлетворительная воспроизводимость результатов сегментации в группе пациентов с скПКР размером 4 см и более значительно не повлияла на воспроизводимость текстурных показателей Entropy и Energy (хорошая и превосходная корреляция). При 3D-сегментации скПКР большинство текстурных показателей первого порядка были воспроизводимы, за исключением показателя Kurtosis. Показатели Entropy и Energy в обеих группах пациентов продемонстрировали высокую степень воспроизводимости. При 2D-сегментации опухоли высокая воспроизводимость текстурных показателей первого порядка была получена для показателей Entropy и Energy.

Заключение. Метод 3D-сегментирования данных КТ при скПКР характеризуется высокой воспроизводимостью, при 3D-сегментации воспроизводимы большинство текстурных показателей первого порядка. Метод 2D-сегментирования данных КТ при скПКР демонстрирует низкую воспроизводимость сегментирования, однако часть текстурных показателей первого порядка воспроизводима. В процессе текстурного анализа данных КТ при скПКР могут быть использованы оба метода сегментации.

renal cell carcinomatexture analysiscomputed tomographysegmentationreproducibility of resultsпочечно-клеточный рактекстурный анализкомпьютерная томографиясегментациявоспроизводимость результатовSung H, Ferlay J, Siegel RL, Laversanne M, Soerjomataram I, Jemal A, Bray F. Global Cancer Statistics 2020: GLOBOCAN Estimates of Incidence and Mortality Worldwide for 36 Cancers in 185 Countries. CA Cancer J Clin. 2021;71(3):209–249. doi: 10.3322/caac.21660.Moch H, Humphrey PA, Ulbright TM, Reuter VE. WHO (World Health Organization). Pathology and Genetics of Tumors of the Urinary System and Male Genital Organs. World Health Organization Classification of Tumors. Lyon, France: IARC Press; 2016.Klatte T, Ficarra V, Gratzke C, Kaouk J, Kutikov A, Macchi V, Mottrie A, Porpiglia F, Porter J, Rogers CG, Russo P, Thompson RH, Uzzo RG, Wood CG, Gill IS. A Literature Review of Renal Surgical Anatomy and Surgical Strategies for Partial Nephrectomy. Eur Urol. 2015;68(6):980–992. doi: 10.1016/j.eururo.2015.04.010.Kunath F, Schmidt S, Krabbe LM, Miernik A, Dahm P, Cleves A, Walther M, Kroeger N. Partial nephrectomy versus radical nephrectomy for clinical localised renal masses. Cochrane Database Syst Rev. 2017;5(5):CD012045. doi: 10.1002/14651858.CD012045.pub2.Gershman B, Thompson RH, Boorjian SA, Lohse CM, Costello BA, Cheville JC, Leibovich BC. Radical Versus Partial Nephrectomy for cT1 Renal Cell Carcinoma. Eur Urol. 2018;74(6):825–832. doi: 10.1016/j.eururo.2018.08.028.Kim SP, Campbell SC, Gill I, Lane BR, Van Poppel H, Smaldone MC, Volpe A, Kutikov A. Collaborative Review of Risk Benefit Trade-offs Between Partial and Radical Nephrectomy in the Management of Anatomically Complex Renal Masses. Eur Urol. 2017;72(1):64–75. doi: 10.1016/j.eururo.2016.11.038.Ursprung S, Beer L, Bruining A, Woitek R, Stewart GD, Gallagher FA, Sala E. Radiomics of computed tomography and magnetic resonance imaging in renal cell carcinoma – a systematic review and meta-analysis. Eur Radiol. 2020;30(6):3558–3566. doi: 10.1007/s00330-020-06666-3.Posada Calderon L, Eismann L, Reese SW, Reznik E, Hakimi AA. Advances in Imaging-Based Biomarkers in Renal Cell Carcinoma: A Critical Analysis of the Current Literature. Cancers (Basel). 2023;15(2):354. doi: 10.3390/cancers15020354.Moch H, Cubilla AL, Humphrey PA, Reuter VE, Ulbright TM. The 2016 WHO Classification of Tumours of the Urinary System and Male Genital Organs – Part A: Renal, Penile, and Testicular Tumours. Eur Urol. 2016;70(1):93–105. doi: 10.1016/j.eururo.2016.02.029.Sobin LH, Gospodarowicz MK, Wittekind C, editors. TNM Classification of Malignant Tumours. 7th Edition. Oxford: Blackwell Publishing; 2010.Gruzdev IS, Tikhonova VS, Zamyatina KA, Kaldarov AR, Kondrat'ev EV, Karmazanovsky GG. [Computed tomography in prediction of hypervascular pancreatic neuroendocrine tumors grade: texture analysis and contrast enhancement features]. REJR. 2021;11(4):105–114. Russian. doi: 10.21569/2222-7415-2021-11-4-105-114.Груздев ИС, Тихонова ВС, Замятина КА, Калдаров АР, Кондратьев ЕВ, Кармазановский ГГ. Компьютерная томография в прогнозировании степени дифференцировки гиперваскулярных нейроэндокринных опухолей поджелудочной железы: текстурный анализ и характеристики контрастирования. REJR. 2021;11(4):105–114. doi: 10.21569/2222-7415-2021-11-4-105-114.Nioche C, Orlhac F, Boughdad S, Reuzé S, Goya-Outi J, Robert C, Pellot-Barakat C, Soussan M, Frouin F, Buvat I. LIFEx: A Freeware for Radiomic Feature Calculation in Multimodality Imaging to Accelerate Advances in the Characterization of Tumor Heterogeneity. Cancer Res. 2018;78(16):4786–4789. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-18-0125.Ligero M, Jordi-Ollero O, Bernatowicz K, Garcia-Ruiz A, Delgado-Muñoz E, Leiva D, Mast R, Suarez C, Sala-Llonch R, Calvo N, Escobar M, Navarro-Martin A, Villacampa G, Dienstmann R, Perez-Lopez R. Minimizing acquisition-related radiomics variability by image resampling and batch effect correction to allow for large-scale data analysis. Eur Radiol. 2021;31(3):1460–1470. doi: 10.1007/s00330-020-07174-0.Xue C, Yuan J, Lo GG, Chang ATY, Poon DMC, Wong OL, Zhou Y, Chu WCW. Radiomics feature reliability assessed by intraclass correlation coefficient: a systematic review. Quant Imaging Med Surg. 2021;11(10):4431–4460. doi: 10.21037/qims-21-86.Garnier C, Ferrer L, Vargas J, Gallinato O, Jambon E, Le Bras Y, Bernhard JC, Colin T, Grenier N, Marcelin C. A CT-Based Clinical, Radiological and Radiomic Machine Learning Model for Predicting Malignancy of Solid Renal Tumors (UroCCR-75). Diagnostics (Basel). 2023;13(15):2548. doi: 10.3390/diagnostics13152548.Ding J, Xing Z, Jiang Z, Chen J, Pan L, Qiu J, Xing W. CT-based radiomic model predicts high grade of clear cell renal cell carcinoma. Eur J Radiol. 2018;103:51–56. doi: 10.1016/j.ejrad.2018.04.013.Zhang Y, Udayakumar D, Cai L, Hu Z, Kapur P, Kho EY, Pavía-Jiménez A, Fulkerson M, de Leon AD, Yuan Q, Dimitrov IE, Yokoo T, Ye J, Mitsche MA, Kim H, McDonald JG, Xi Y, Madhuranthakam AJ, Dwivedi DK, Lenkinski RE, Cadeddu JA, Margulis V, Brugarolas J, DeBerardinis RJ, Pedrosa I. Addressing metabolic heterogeneity in clear cell renal cell carcinoma with quantitative Dixon MRI. JCI Insight. 2017;2(15):e94278. doi: 10.1172/jci.insight.94278.Gillies RJ, Kinahan PE, Hricak H. Radiomics: Images Are More than Pictures, They Are Data. Radiology. 2016;278(2):563–577. doi: 10.1148/radiol.2015151169.Oh S, Sung DJ, Yang KS, Sim KC, Han NY, Park BJ, Kim MJ, Cho SB. Correlation of CT imaging features and tumor size with Fuhrman grade of clear cell renal cell carcinoma. Acta Radiol. 2017;58(3):376–384. doi: 10.1177/0284185116649795.