Almanac of Clinical MedicineAlmanac of Clinical MedicineАльманах клинической медицины2072-05052587-9294Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)1720310.18786/2072-0505-2024-52-002ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleShear wave elastography values of thrombus in patients with lower extremity deep vein thrombosis for pulmonary embolism detection: the ROC analysisЭластография сдвиговой волной тромбов глубоких вен нижних конечностей при осложнении тромбоэмболией легочной артерии: ROC-анализhttps://orcid.org/0000-0002-1900-77263011-7847AkramovaEndge G.АкрамоваЭндже Гамировна
Russian Federation

MD, PhD, Associate Professor, Physician, Departments of Ultrasound and Functional Diagnostics, Medical Unit; Professor, Chair of Preventive Medicine, Institute of Fundamental Medicine and Biology

д-р мед. наук, доцент, врач отделений ультразвуковой и функциональной диагностики Медико-санитарной части, профессор кафедры профилактической медицины Института фундаментальной медицины и биологии

akendge@rambler.ruhttps://orcid.org/0009-0001-1053-73098857-8400KapustinaEkaterina P.КапустинаЕкатерина Павловна
Russian Federation

Ultrasound Physician, Department of Ultrasound, Medical Unit; Associate Professor, Chair of Preventive Medicine, Institute of Fundamental Medicine and Biology

врач ультразвуковой диагностики отделения ультразвуковой диагностики Медико-санитарной части, ассистент кафедры профилактической медицины Института фундаментальной медицины и биологии

kap-katya85@yandex.ruKazan (Volga Region) Federal UniversityФГАОУ ВО «Казанский (Приволжский) федеральный университет»180320242204202452110161401202411032024Copyright ©; 2024, Akramova E.G., Kapustina E.P.Copyright ©; 2024, Акрамова Э.Г., Капустина Е.П.2024Akramova E.G., Kapustina E.P.Акрамова Э.Г., Капустина Е.П.https://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0https://almclinmed.ru/jour/article/view/17203

Rationale: Thrombosis of the iliac (IV) and femoral veins (FV) is one of the most common causes of pulmonary embolism (PE). Modern ultrasound scanners are equipped with the technology of shear wave elastography, which gives a quantitative assessment of thrombus stiffness by Young's modulus reconstruction. However, the lack of convincing data on the role of thrombus stiffness for clinical manifestations of PE hinders the active use of shear wave elastography to diagnose the risk of embolism.

Aim: To determine the threshold values of the venous thrombus Young’s modulus for deep venous thrombosis (DVT) of the lower extremities complicated by massive PE and/or PE with acute cor pulmonale (ACP).

Materials and methods: This was a single center cross-sectional study in 101 patients who were hospitalized with the diagnosis of acute (duration of less than 2 weeks) or subacute (from 2 weeks to 3 months) IV and FV thrombosis. Doppler ultrasound of the lower extremity veins and echocardiography were done in all patients. Forty eight patients with clinical signs of PE had chest computed tomography. The venous thrombus stiffness was assessed by shear wave elastography with the Young's modulus reconstruction. We performed the ROC analysis for mean values of the Young's modulus for proximal segments of IV and FV thrombi in patients with DVT and massive PE and ACP.

Results: PE was diagnosed in 40.6% (26/64) of the patients hospitalized with acute DVT and in 54.1% (20/37) of those with subacute DVT. Echocardiographic signs of ACP in massive PE were found in 47.4% (9/19) of the patients, in submassive and minor PE in 55.6% (15/27). In DVT complicated with PE, the ROC analysis of the shear wave elastography results gave the following threshold values of the mean Young’s modulus for the proximal thrombus segment: for acute IV thrombosis + PE and ACP, ≤ 16.7 kPa (AUC 0.714, sensitivity 100%, specificity 42.1%), in subacute IV thrombosis + PE and APC, ≤ 23.7 kPa (0.939, 100 and 90.9%, respectively), in acute FV thrombosis + massive PE, ≥ 9.5 kPa (0.706, 100 and 50%, respectively), in subacute FV thrombosis + massive PE, ≥ 24.4 kPa (0.550, 60.0 and 68.8%, respectively).

Conclusion: Shear wave elastography of deep vein thrombi of the lower extremities makes it possible to identify patients with PE and ACP during acute and subacute IV thrombosis and to determine massive PE in acute FV thrombosis.

Актуальность. Тромбоз подвздошных (ПВ) и бедренных вен (БВ) – одна из наиболее частых причин тромбоэмболии легочной артерии (ТЭЛА). Современные ультразвуковые сканеры оснащены технологией эластографии сдвиговой волной, количественно оценивающей жесткость тромба по модулю Юнга. Однако отсутствие убедительных данных о роли жесткости тромба для клинического проявления ТЭЛА сдерживает активное использование эластографии сдвиговой волной при диагностике эмбологенной опасности.

Цель – установить пороговые значения модуля Юнга венозного тромба, свидетельствующие об осложнении тромбоза глубоких вен (ТГВ) нижних конечностей массивной ТЭЛА и/или ТЭЛА с острым легочным сердцем (ОЛС).

Материал и методы. В рамках одноцентрового поперечного исследования 101 пациенту, госпитализированному с диагнозом острого (длительность заболевания менее 2 недель) и подострого (от 2 недель до 3 месяцев) тромбоза ПВ и БВ, выполнены дуплексное сканирование вен нижних конечностей и эхокардиография. Компьютерную томографию грудной полости провели 48 пациентам с клиническими признаками ТЭЛА. Жесткость венозного тромба оценивали эластографией сдвиговой волной по модулю Юнга. Проведен ROC-анализ средних значений модуля Юнга проксимального сегмента тромба ПВ и БВ у пациентов с ТГВ при массивной ТЭЛА и развитии ОЛС.

Результаты. ТЭЛА выявлена у 40,6% (26/64) госпитализированных с острой стадией ТГВ и у 54,1% (20/37) – с подострой. Эхокардиогра-фические признаки ОЛС при массивном варианте ТЭЛА визуализировали у 47,4% (9/19), при субмассивном и немассивном – у 55,6% (15/27). При диагностике осложнения ТГВ в виде ТЭЛА по данным ROC-анализа результатов эластографии сдвиговой волной определены следующие пороговые значения среднего значения модуля Юнга проксимального сегмента тромба: на острой стадии тромбоза ПВ при ТЭЛА и ОЛС – ≤ 16,7 кПа (AUC 0,714, чувствительность 100%, специфичность 42,1%), на подострой стадии тромбоза ПВ при ТЭЛА и ОЛС – ≤ 23,7 кПа (0,939, 100 и 90,9% соответственно); на острой стадии тромбоза БВ при массивной ТЭЛА – ≥ 9,5 кПа (0,706, 100 и 50% соответственно), на подострой стадии тромбоза БВ при массивной ТЭЛА – ≥ 24,4 кПа (0,550, 60,0 и 68,8% соответственно).

Заключение. Эластография сдвиговой волной тромбов глубоких вен нижних конечностей позволяет выявить больных с ТЭЛА и ОЛС на острой и подострой стадии тромбоза ПВ и определить наличие массивной ТЭЛА при остром тромбозе БВ.

shear wave ultrasound elastographydeep vein thrombosispulmonary embolismvenous thrombus stiffnessультразвуковая эластография сдвиговой волнойтромбоз глубоких вентромбоэмболия легочной артериижесткость венозного тромбаBarco S, Valerio L, Gallo A, Turatti G, Mahmoudpour SH, Ageno W, Castellucci LA, Cesarman-Maus G, Ddungu H, De Paula EV, Dumantepe M, Goldhaber SZ, Guillermo Esposito MC, Klok FA, Kucher N, McLintock C, Ní Áinle F, Simioni P, Spirk D, Spyropoulos AC, Urano T, Zhai ZG, Hunt BJ, Konstantinides SV. Global reporting of pulmonary embolism-related deaths in the World Health Organization mortality database: Vital registration data from 123 countries. Res Pract Thromb Haemost. 2021;5(5):e12520. doi: 10.1002/rth2.12520.Poor HD. Pulmonary Thrombosis and Thromboembolism in COVID-19. Chest. 2021;160(4):1471–1480. doi: 10.1016/j.chest.2021.06.016.Sazhin AV, Lebedev IS, Gavrilov SG, Nechay TV, Shishkina DI, Nechai VS, Efremova OI, Kirienko AI. [Causes of Pulmonary Embolism According to Autopsies and Clinical Examination]. Flebologiya [Phlebology]. 2019;13(3):202–210. Russian. doi: 10.17116/flebo201913031202.Сажин АВ, Лебедев ИС, Гаврилов СГ, Нечай ТВ, Шишкина ДИ, Нечай ВС, Ефремова ОИ, Кириенко АИ. Источники тромбоэмболии легочных артерий по данным патологоанатомического и клинического исследований. Флебология. 2019;13(3):202–210. doi: 10.17116/flebo201913031202.Seliverstov EI, Lobastov KV, Ilyukhin EA, Apkhanova TV, Akhmetzyanov RV, Akhtyamov IF, Barinov VE, Bakhmetiev AS, Belov MV, Bobrov SA, Bozhkova SA, Bredikhin RA, Bulatov VL, Vavilova TV, Vardanyan AV, Vorobiev NA, Gavrilov EK, Gavrilov SG, Golovina VI, Gorin AS, Dzhenina OV, Dianov SV, Efremova OI, Zhukovets VV, Zamyatin MN, Ignatiev IA, Kalinin RE, Kamaev AA, Kaplunov OA, Karimova GN, Karpenko AA, Kasimova AR, Katelnitskaya OV, Katelnitsky II, Katorkin SE, Knyazev RI, Konchugova TV, Kopenkin SS, Koshevoy AP, Kravtsov PF, Krylov AYu, Kulchitskaya DB, Laberko LA, Lebedev IS, Malanin DA, Matyushkin AV, Mzhavanadze ND, Moiseev SV, Mushtin NE, Nikolaeva MG, Pelevin AV, Petrikov AS, Piradov MA, Pikhanova ZhM, Poddubnaya IV, Porembskaya OYa, Potapov MP, Pyregov AV, Rachin AP, Rogachevsky OV, Ryabinkina YuV, Sapelkin SV, Sonkin IN, Soroka VV, Sushkov SA, Schastlivtsev IV, Tikhilov RM, Tryakin AA, Fokin AA, Khoronenko VE, Khruslov MV, Tsaturyan AB, Tsed AN, Cherkashin MA, Chechulova AV, Chuiko SG, Shimanko AI, Shmakov RG, Yavelov IS, Yashkin MN, Kirienko AI, Zolotukhin IA, Stoyko YuM, Suchkov IA. Prevention, Diagnostics and Treatment of Deep Vein Thrombosis. Russian Experts Consensus. Flebologiya [Phlebology]. 2023;17(3):152–296. Russian. doi: 10.17116/flebo202317031152.Селиверстов ЕИ, Лобастов КВ, Илюхин ЕА, Апханова ТВ, Ахметзянов РВ, Ахтямов ИФ, Баринов ВЕ, Бахметьев АС, Белов МВ, Бобров СА, Божкова СА, Бредихин РА, Булатов ВЛ, Вавилова ТВ, Варданян АВ, Воробьева НА, Гаврилов ЕК, Гаврилов СГ, Головина ВИ, Горин АС, Дженина ОВ, Дианов СВ, Ефремова ОИ, Жуковец ВВ, Замятин МН, Игнатьев ИА, Калинин РЕ, Камаев АА, Каплунов ОА, Каримова ГН, Карпенко АА, Касимова АР, Кательницкая ОВ, Кательницкий ИИ, Каторкин СЕ, Князев РИ, Кончугова ТВ, Копенкин СС, Кошевой АП, Кравцов ПФ, Крылов АЮ, Кульчицкая ДБ, Лаберко ЛА, Лебедев ИС, Маланин ДА, Матюшкин АВ, Мжаванадзе НД, Моисеев СВ, Муштин НЕ, Николаева МГ, Пелевин АВ, Петриков АС, Пирадов МА, Пиханова ЖМ, Поддубная ИВ, Порембская ОЯ, Потапов МП, Пырегов АВ, Рачин АП, Рогачевский ОВ, Рябинкина ЮВ, Сапелкин СВ, Сонькин ИН, Сорока ВВ, Сушков СА, Счастливцев ИВ, Тихилов РМ, Трякин АА, Фокин АА, Хороненко ВЭ, Хруслов МВ, Цатурян АБ, Цед АН, Черкашин МА, Чечулова АВ, Чуйко СГ, Шиманко АИ, Шмаков РГ, Явелов ИС, Яшкин МН, Кириенко АИ, Золотухин ИА, Стойко ЮМ, Сучков ИА. Профилактика, диагностика и лечение тромбоза глубоких вен. Рекомендации российских экспертов. Флебология. 2023;17(3):152–296. doi: 10.17116/flebo202317031152.Shiina T, Nightingale KR, Palmeri ML, Hall TJ, Bamber JC, Barr RG, Castera L, Choi BI, Chou YH, Cosgrove D, Dietrich CF, Ding H, Amy D, Farrokh A, Ferraioli G, Filice C, Friedrich-Rust M, Nakashima K, Schafer F, Sporea I, Suzuki S, Wilson S, Kudo M. WFUMB guidelines and recommendations for clinical use of ultrasound elastography: Part 1: basic principles and terminology. Ultrasound Med Biol. 2015;41(5):1126–1147. doi: 10.1016/j.ultrasmedbio.2015.03.009.Santini P, Esposto G, Ainora ME, Lupascu A, Gasbarrini A, Zocco MA, Pola R. Ultrasound Elastography to Assess Age of Deep Vein Thrombosis: A Systematic Review. Diagnostics (Basel). 2023;13(12):2075. doi: 10.3390/diagnostics13122075.Bosio G, Zenati N, Destrempes F, Chayer B, Pernod G, Cloutier G. Shear Wave Elastography and Quantitative Ultrasound as Biomarkers to Characterize Deep Vein Thrombosis In Vivo. J Ultrasound Med. 2022;41(7):1807–1816. doi: 10.1002/jum.15863.Konstantinides SV, Meyer G, Becattini C, Bueno H, Geersing GJ, Harjola VP, Huisman MV, Humbert M, Jennings CS, Jiménez D, Kucher N, Lang IM, Lankeit M, Lorusso R, Mazzolai L, Meneveau N, Ní Áinle F, Prandoni P, Pruszczyk P, Righini M, Torbicki A, Van Belle E, Zamorano JL; ESC Scientific Document Group. 2019 ESC Guidelines for the diagnosis and management of acute pulmonary embolism developed in collaboration with the European Respiratory Society (ERS). Eur Heart J. 2020;41(4):543–603. doi: 10.1093/eurheartj/ehz405.Durmaz F, Gultekin MA. Efficacy of Shear Wave Elastography in the Differentiation of Acute and Subacute Deep Venous Thrombosis. Ultrasound Q. 2021;37(2):168–172. doi: 10.1097/RUQ.0000000000000563.Kapustina EP, Akramova EG, Khamzina FT, Lukanikhin VA, inventors; FGAOU HE KFU, assignee. [Method for ultrasonic diagnosis of the age of a venous thrombus by shear wave elastography]. Russian Federation patent 2780928. 2022 Oct 4.Капустина ЕП, Акрамова ЭГ, Хамзина ФТ, Луканихин ВА, авторы; ФГАОУ ВО КФУ, патентообладатель. Способ ультразвуковой диагностики возраста венозного тромба эластографией сдвиговой волной. Пат. 2780928 Рос. Федерация. Опубл. 04.10.2022.Chernysh IN, Nagaswami C, Kosolapova S, Peshkova AD, Cuker A, Cines DB, Cambor CL, Litvinov RI, Weisel JW. The distinctive structure and composition of arterial and venous thrombi and pulmonary emboli. Sci Rep. 2020;10(1):5112. doi: 10.1038/s41598-020-59526-x.Peshkova AD, Malyasyov DV, Bredikhin RA, Le Minh G, Andrianova IA, Tutwiler V, Nagaswami C, Weisel JW, Litvinov RI. Reduced Contraction of Blood Clots in Venous Thromboembolism Is a Potential Thrombogenic and Embologenic Mechanism. TH Open. 2018;2(1):e104–e115. doi: 10.1055/s-0038-1635572.