Almanac of Clinical MedicineAlmanac of Clinical MedicineАльманах клинической медицины2072-05052587-9294Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)159810.18786/2072-0505-2021-49-066ARTICLESОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticlePotential impact of viral skin diseases and other viral infections on the incidence and severity of COVID-19 in renal transplant patientsВозможное влияние заболеваний кожи вирусной этиологии и других вирусных инфекций на частоту развития и тяжесть течения COVID-19 у пациентов после трансплантации почкиhttps://orcid.org/0000-0002-0629-1270PerlinaAnastasia D.ПерлинаАнастасия Дмитриевна
Russian Federation

Dermatovenereologist, Department of Telemedicine Technologies

врач-дерматовенеролог отделения телемедицинских технологий

a_perlina@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2628-1640AlexandrovIlya V.АлександровИлья Вячеславович
Russian Federation

MD, PhD, Associate Professor, Deputy Chief Physician for Clinical and Expert Work

канд. мед. наук, доцент, заместитель главного врача по клинико-экспертной работе

argenza@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7686-9816ProkopenkoElena I.ПрокопенкоЕлена Ивановна
Russian Federation

MD, PhD, Senior Research Fellow, Surgical Department of Kidney Transplantation; Professor, Chair of Transplantology, Nephrology and Artificial Organs, Postgraduate Training Faculty

доктор мед. наук, ст. науч. сотр. хирургического отделения трансплантации почки, профессор кафедры трансплантологии, нефрологии и искусственных органов факультета усовершенствования врачей

renalnephron@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0003-4711-9837TerentyevAleksey V.ТерентьевАлексей Вячеславович
Russian Federation

Urologist, Department of Urology

врач-уролог отделения урологии

terentyevalex1988@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-1388-4242KulikovPavel A.КуликовПавел Алексеевич
Russian Federation

Urologist, Department of Urology

врач-уролог отделения урологии

pavelka280795@gmail.comMoscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)Московский областной научно-исследовательский клинический институт им. М.Ф. ВладимирскогоVolgograd Regional Uronephrology CenterВолгоградский областной уронефрологический центр21012022241220214985095150212202112012022Copyright ©; 2021, Perlina A.D., Alexandrov I.V., Prokopenko E.I., Terentyev A.V., Kulikov P.A.Copyright ©; 2021, Перлина А.Д., Александров И.В., Прокопенко Е.И., Терентьев А.В., Куликов П.А.2021Perlina A.D., Alexandrov I.V., Prokopenko E.I., Terentyev A.V., Kulikov P.A.Перлина А.Д., Александров И.В., Прокопенко Е.И., Терентьев А.В., Куликов П.А.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://almclinmed.ru/jour/article/view/1598

Background: COVID-19 in solid organ transplant recipients is usually characterized by more severe disease course and is often associated with life-threatening complications. Identification of additional factors that may affect the risk and severity of the new coronavirus infection could have a significant impact on choosing a management strategy for renal graft recipients.

Aim: To evaluate the possibility of cross-immunity between skin manifestations of viral etiology and COVID-19.

Materials and methods: From May 2020 to February 2021 we examined 180 renal graft recipients with a history of transplantation from 2 months to 26.5 years. All patients were categorized into two groups: group I (n=68), those who had confirmed moderate or severe COVID-19 disease and group II (n=112), those without any history of clinical manifestations of the new coronavirus infection (including those with potentially asymptomatic disease). During the study period which lasted for 71 months on average (range, 2 to 318 months), laboratory workup was performed in all patients (on average, twice): dermatological examination and detection of serum antibodies to herpes simplex virus 1, 2, cytomegalovirus, human papilloma virus (HPV), Epstein-Barr virus, SARS-CoV-2.

Results: In recipients with HPV-associated skin manifestations, the incidence of COVID-19 was significantly lower than in recipients who did not have them – 30.4% (34/112) and 50% (34/68), respectively (p=0.011). The incidence of new coronavirus infection did not differ in the groups of patients with cutaneous manifestations caused by herpes simplex viruses type 1 and 2, and without them. Among recipients with Epstein-Barr virus seropositivity, there were significantly fewer cases of COVID-19 compared to seronegative patients – 26.2% (28/107) and 54.8% (40/73), respectively (p=0.0002).

Conclusion: HPV-associated dermal manifestations or serum Epstein-Barr virus-seropositivity in renal graft recipients is associated with lower incidence of moderate and severe COVID-19. Further studies are needed to confirm the possibility of cross-immunity against SARS-CoV-2 with other infections.

Актуальность. У пациентов после пересадки солидных органов COVID-19 отличается, как правило, более тяжелым течением и нередко сопровождается жизненно опасными осложнениями. Выявление дополнительных факторов, определяющих риск развития новой коронавирусной инфекции и тяжесть ее течения, может оказать существенное влияние на определение тактики ведения реципиентов после трансплантации почки.

Цель – установить возможность перекрестной иммунизации между кожными заболеваниями вирусной этиологии и COVID-19.

Материал и методы. В период с мая 2020 по февраль 2021 г. было обследовано 180 пациентов после трансплантации почки (давность трансплантации – от 2 месяцев до 26,5 года). Пациенты были разделены на две группы: в группу I (68 человек) вошли перенесшие подтвержденное заболевание COVID-19 в средней или тяжелой форме, в группу II (112 человек) – не имевшие в анамнезе клинических проявлений новой коронавирусной инфекции (не болевшие или перенесшие бессимптомную форму заболевания). В течение периода наблюдения, составившего в среднем 71 (от 2 до 318) месяц, пациентам в среднем дважды было проведено клинико-лабораторное обследование: осмотр дерматологом и определение антител к вирусу простого герпеса 1-го и 2-го типа, цитомегаловирусу, вирусу папилломы человека (ВПЧ), вирусу Эпштейна – Барр и SARS-CoV-2.

Результаты. У реципиентов с ВПЧ-ассоциированными кожными проявлениями частота развития COVID-19 была значимо ниже, чем у реципиентов, их не имеющих, – 30,4% (34/112) и 50% (34/68) соответственно (p=0,011). Частота развития новой коронавирусной инфекции не различалась в группах пациентов с кожными проявлениями, вызванными вирусами простого герпеса 1-го и 2-го типа, и без них. Среди реципиентов, серопозитивных по отношению к вирусу Эпштейна – Барр, перенесших COVID-19 было значимо меньше по сравнению с серонегативными пациентами – 26,2% (28/107) и 54,8% (40/73) соответственно (p=0,0002).

Заключение. Наличие ВПЧ-ассоциированных кожных проявлений или сывороточных антител к вирусу Эпштейна – Барр у реципиентов ренальных трансплантатов ассоциируется с меньшей частотой развития среднетяжелых и тяжелых форм COVID-19. Необходимы дальнейшие исследования для подтверждения возможности перекрестной иммунизации SARS-CoV-2 с другими инфекциями.

SARS-CoV-2transplantationhuman papillomavirusEpstein-Barr virusSARS-CoV-2трансплантациявирус папилломы человекавирус Эпштейна – БаррShingare A, Bahadur MM, Raina S. COVID-19 in recent kidney transplant recipients. Am J Transplant. 2020;20(11):3206–3209. doi: 10.1111/ajt.16120.Akalin E, Azzi Y, Bartash R, Seethamraju H, Parides M, Hemmige V, Ross M, Forest S, Goldstein YD, Ajaimy M, Liriano-Ward L, Pynadath C, Loarte-Campos P, Nandigam PB, Graham J, Le M, Rocca J, Kinkhabwala M. Covid-19 and Kidney Transplantation. N Engl J Med. 2020;382(25):2475–2477. doi: 10.1056/NEJMc2011117.Zhang H, Chen Y, Yuan Q, Xia QX, Zeng XP, Peng JT, Liu J, Xiao XY, Jiang GS, Xiao HY, Xie LB, Chen J, Liu JL, Xiao X, Su H, Zhang C, Zhang XP, Yang H, Li H, Wang ZD. Identification of Kidney Transplant Recipients with Coronavirus Disease 2019. Eur Urol. 2020;77(6):742–747. doi: 10.1016/j.eururo.2020.03.030.Banerjee D, Popoola J, Shah S, Ster IC, Quan V, Phanish M. COVID-19 infection in kidney transplant recipients. Kidney Int. 2020;97(6):1076–1082. doi: 10.1016/j.kint.2020.03.018.Imam A, Abukhalaf SA, Imam R, Abu-Gazala S, Merhav H, Khalaileh A. Kidney Transplantation in the Times of COVID-19 – A Literature Review. Ann Transplant. 2020;25:e925755. doi: 10.12659/AOT.925755.Gandolfini I, Delsante M, Fiaccadori E, Zaza G, Manenti L, Degli Antoni A, Peruzzi L, Riella LV, Cravedi P, Maggiore U. COVID-19 in kidney transplant recipients. Am J Transplant. 2020;20(7):1941–1943. doi: 10.1111/ajt.15891.Castells MC, Phillips EJ. Maintaining Safety with SARS-CoV-2 Vaccines. N Engl J Med. 2021;384(7):643–649. doi: 10.1056/NEJMra2035343.Agrawal B. Heterologous immunity: Role in natural and vaccine-induced resistance to infections. Front Immunol. 2019;10:2631. doi: 10.3389/fimmu.2019.02631.Welsh RM, Fujinami RS. Pathogenic epitopes, heterologous immunity and vaccine design. Nat Rev Microbiol. 2007;5(7):555–563. doi: 10.1038/nrmicro1709.Che JW, Selin LK, Welsh RM. Evaluation of non-reciprocal heterologous immunity between unrelated viruses. Virology. 2015;482:89–97. doi: 10.1016/j.virol.2015.03.002.Mathurin KS, Martens GW, Kornfeld H, Welsh RM. CD4 T-cell-mediated heterologous immunity between mycobacteria and poxviruses. J Virol. 2009;83(8):3528–3539. doi: 10.1128/JVI.02393-08.Reche PA. Potential cross-reactive immunity to SARS-CoV-2 from common human pathogens and vaccines. Front Immunol. 2020;11:586984. doi: 10.3389/fimmu.2020.586984.Russian Society of Dermatovenerologists and Cosmetologists. Federal guidelines on management of verrucae [Internet]. Moscow; 2015. 13 p. Russian. Available from: https://www.ismos.ru/guidelines/doc/virusnye_borodavki.pdf.Российское общество дерматовенерологов и косметологов. Федеральные клинические рекомендации по ведению больных вирусными бородавками [Интернет]. М.; 2015. 13 с. Доступно на: https://www.ismos.ru/guidelines/doc/virusnye_borodavki.pdf.Andersson K, Waterboer T, Kirnbauer R, Slupetzky K, Iftner T, de Villiers EM, Forslund O, Pawlita M, Dillner J. Seroreactivity to cutaneous human papillomaviruses among patients with nonmelanoma skin cancer or benign skin lesions. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev. 2008;17(1):189–195. doi: 10.1158/1055-9965.EPI-07-0405.