Almanac of Clinical MedicineAlmanac of Clinical MedicineАльманах клинической медицины2072-05052587-9294Moscow Regional Research and Clinical Institute (MONIKI)141310.18786/2072-0505-2021-49-004CLINICAL CASESКЛИНИЧЕСКИЕ НАБЛЮДЕНИЯMagnetic resonance imaging in the diagnosis of non-tumorous multifocal brain lesions mimicking multiple sclerosisМагнитно-резонансная томография в диагностике неопухолевых многоочаговых изменений головного мозга, имитирующих рассеянный склерозhttps://orcid.org/0000-0001-5823-9434KrotenkovaI. A.КротенковаИ. А.
Russian Federation

Irina A. Krotenkova – MD, PhD, Research Fellow, Department of Radiology 

80 Volokolamskoe shosse, Moscow, 125367

Кротенкова Ирина Андреевна – кандидат медицинских наук, научный сотрудник отделения лучевой диагностики

125367, г. Москва, Волоколамское шоссе, 80

irina.krotenkova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1645-6526BryukhovV. V.БрюховВ. В.
Russian Federation

Vasiliy V. Bryukhov – MD, PhD, Senior Research Fellow, Department of Radiology 

80 Volokolamskoe shosse, Moscow, 125367

Брюхов Василий Валерьевич – кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник отделения лучевой диагностики

125367, г. Москва, Волоколамское шоссе, 80

abdomen@rambler.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5539-245XKonovalovR. N.КоноваловР. Н.
Russian Federation

Rodion N. Konovalov – MD, PhD, Senior Research Fellow, Department of Radiology 

80 Volokolamskoe shosse, Moscow, 125367

Коновалов Родион Николаевич – кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник отделения лучевой диагностики

125367, г. Москва, Волоколамское шоссе, 80

krn_74@mail.ruZakharovaM. N.ЗахароваМ. Н.
Russian Federation

Maria N. Zakharova – MD, PhD, Head of Neurology Department No. 6 

80 Volokolamskoe shosse, Moscow, 125367

Захарова Мария Николаевна – доктор медицинских наук, руководитель 6-го неврологического отделения

125367, г. Москва, Волоколамское шоссе, 80

m.zakharova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3820-4554KrotenkovaM. V.КротенковаМ. В.
Russian Federation

Marina V. Krotenkova – MD, PhD, Head of Department of Radiology 

80 Volokolamskoe shosse, Moscow, 125367

Кротенкова Марина Викторовна – доктор медицинских наук, руководитель отделения лучевой диагностики

125367, г. Москва, Волоколамское шоссе, 80

krotenkova_mrt@mail.ruResearch Center of NeurologyФГБНУ «Научный центр неврологии»3003202149189971502202115022021Copyright ©; 2021, Krotenkova I.A., Bryukhov V.V., Konovalov R.N., Zakharova M.N., Krotenkova M.V.Copyright ©; 2021, Кротенкова И.А., Брюхов В.В., Коновалов Р.Н., Захарова М.Н., Кротенкова М.В.2021Krotenkova I.A., Bryukhov V.V., Konovalov R.N., Zakharova M.N., Krotenkova M.V.Кротенкова И.А., Брюхов В.В., Коновалов Р.Н., Захарова М.Н., Кротенкова М.В.https://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://almclinmed.ru/jour/article/view/1413

The diagnosis of multiple sclerosis (MS) is quite challenging due to its variable clinical manifestations and lack of a  definitive test. Magnetic resonance imaging (MRI) is one of the tools to confirm the diagnosis and also helps in differential diagnosis with other disorders and in exclusion of MS-mimicking diseases. In this article, based on the analysis of clinical cases, we discuss the differential diagnosis of MS with the following non-tumorous multifocal brain lesions: vascular abnormalities caused by hypoxia and ischemia, cerebral autosomal dominant angiopathy with subcortical infarctions and leukoencephalopathy, Susac syndrome, primary angiitis of the central nervous system, and neurosarcoidosis. We present both MRI criteria for MS and disorders that have similar MRI signs, and additional clinical and laboratory data that is essential for correct diagnosis.

Диагностика рассеянного склероза (РС) довольно сложна, что связано с  особенностями его клинической картины и  отсутствием уникальных подтверждающих тестов. Магнитнорезонансная томография (МРТ) служит одним из способов подтверждения диагноза, а  также позволяет проводить дифференциальную диагностику с  другими заболеваниями и  исключать патологии, имитирующие РС. В  данной статье на примере разбора клинических ситуаций обсуждаются вопросы дифференциальной диагностики РС со следующими неопухолевыми многоочаговыми изменениями головного мозга: гипоксически-ишемическими васкулопатиями, церебральной аутосомно-доминантной ангиопатией с  субкортикальными инфарктами и  лейкоэнцефалопатией, синдромом Сусака, первичным васкулитом центральной нервной системы, нейросаркоидозом. Представлены не только МРТ-критерии РС и сходных с ним по МРТ-картине заболеваний, но и  дополнительные клинические и  лабораторные данные, без которых невозможна постановка правильного диагноза. 

multiple sclerosismagnetic resonance imagingdifferential diagnosisnon-tumorous multifocal brain lesionsрассеянный склерозмагнитно-резонансная томографиядифференциальная диагностиканеопухолевые многоочаговые изменения головного мозга1. Thompson AJ, Banwell BL, Barkhof F, Carroll WM, Coetzee T, Comi G, Correale J, Fazekas F, Filippi M, Freedman MS, Fujihara K, Galetta SL, Hartung HP, Kappos L, Lublin FD, Marrie RA, Miller AE, Miller DH, Montalban X, Mowry EM, Sorensen PS, Tintoré M, Traboulsee AL, Trojano M, Uitdehaag BMJ, Vukusic S, Waubant E, Weinshenker BG, Reingold SC, Cohen JA. Diagnosis of multiple sclerosis: 2017 revisions of the McDonald criteria. Lancet Neurol. 2018;17(2):162–173. doi: 10.1016/S1474-4422(17)30470-2.2. Chen JJ, Carletti F, Young V, Mckean D, Quaghebeur G. MRI differential diagnosis of suspected multiple sclerosis. Clin Radiol. 2016;71(9): 815–827. doi: 10.1016/j.crad.2016.05.010.3. Miller DH, Weinshenker BG, Filippi M, Banwell BL, Cohen JA, Freedman MS, Galetta SL, Hutchinson M, Johnson RT, Kappos L, Kira J, Lublin FD, McFarland HF, Montalban X, Panitch H, Richert JR, Reingold SC, Polman CH. Differential diagnosis of suspected multiple sclerosis: a consensus approach. Mult Scler. 2008;14(9): 1157–1174. doi: 10.1177/1352458508096878.4. Брюхов ВВ, Кротенкова ИА, Морозова СН, Кротенкова МВ. Стандартизация МРТ-исследований при рассеянном склерозе. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2016;116(10 ч. 2):27–34. doi: 10.17116/jnevro201611610227-34.5. Брюхов ВВ, Куликова СН, Кротенкова ИА, Кротенкова МВ, Переседова АВ. МРТ в диагностике рассеянного склероза. Медицинская визуализация. 2014;(2):10–21.6. Wahlund LO, Barkhof F, Fazekas F, Bronge L, Augustin M, Sjögren M, Wallin A, Ader H, Leys D, Pantoni L, Pasquier F, Erkinjuntti T, Scheltens P; European Task Force on Age-Related White Matter Changes. A new rating scale for age-related white matter changes applicable to MRI and CT. Stroke. 2001;32(6):1318–1322. doi: 10.1161/01.str.32.6.1318.7.Jiménez-Balado J, Riba-Llena I, Abril O, Garde E, Penalba A, Ostos E, Maisterra O, Montaner J, Noviembre M, Mundet X, Ventura O, Pizarro J, Delgado P. Cognitive Impact of Cerebral Small Vessel Disease Changes in Patients With Hypertension. Hypertension. 2019;73(2): 342–349. doi: 10.1161/HYPERTENSIONAHA.118.12090.8. Filippi M, Rocca MA, Ciccarelli O, De Stefano N, Evangelou N, Kappos L, Rovira A, Sastre-Garriga J, Tintorè M, Frederiksen JL, Gasperini C, Palace J, Reich DS, Banwell B, Montalban X, Barkhof F; MAGNIMS Study Group. MRI criteria for the diagnosis of multiple sclerosis: MAGNIMS consensus guidelines. Lancet Neurol. 2016;15(3):292–303. doi: 10.1016/S1474-4422(15)00393-2.9. Wardlaw JM, Smith EE, Biessels GJ, Cordonnier C, Fazekas F, Frayne R, Lindley RI, O'Brien JT, Barkhof F, Benavente OR, Black SE, Brayne C, Breteler M, Chabriat H, Decarli C, de Leeuw FE, Doubal F, Duering M, Fox NC, Greenberg S, Hachinski V, Kilimann I, Mok V, Oostenbrugge RV, Pantoni L, Speck O, Stephan BC, Teipel S, Viswanathan A, Werring D, Chen C, Smith C, van Buchem M, Norrving B, Gorelick PB, Dichgans M; STandards for ReportIng Vascular changes on nEuroimaging (STRIVE v1). Neuroimaging standards for research into small vessel disease and its contribution to ageing and neurodegeneration. Lancet Neurol. 2013;12(8):822–838. doi: 10.1016/S1474-4422(13)70124-8.10. Добрынина ЛА, Шамтиева КВ, Кремнева ЕИ, Калашникова ЛА, Кротенкова МВ, Гнедовская ЕВ, Бердалин АБ. Суточный профиль артериального давления и микроструктурные изменения вещества головного мозга у больных с церебральной микроангиопатией и артериальной гипертензией. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2019;13(1):36–46. doi: 10.25692/ACEN.2019.1.5.11. Гнедовская ЕВ, Добрынина ЛА, Кротенкова МВ, Сергеева АН. МРТ в оценке прогрессирования церебральной микроангиопатии. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2018;12(1): 61–68. doi: 10.25692/ACEN.2018.1.9.12. Blondeau P. Primary cardiac tumors – French studies of 533 cases. Thorac Cardiovasc Surg. 1990;38 Suppl 2:192–195. doi: 10.1055/s2007-1014065.13. Yuan SM, Humuruola G. Stroke of a cardiac myxoma origin. Rev Bras Cir Cardiovasc. 2015;30(2):225–234. doi: 10.5935/1678-9741.20150022.14. Choi YR, Kim HL, Kwon HM, Chun EJ, Ko SM, Yoo SM, Choi SI, Jin KN. Cardiac CT and MRI for assessment of cardioembolic stroke. Cardiovasc Imaging Asia. 2017;1(1):13–22. doi: 10.22468/cvia.2016.00045.15.Di Donato I, Bianchi S, De Stefano N, Dichgans M, Dotti MT, Duering M, Jouvent E, Korczyn AD, Lesnik-Oberstein SA, Malandrini A, Markus HS, Pantoni L, Penco S, Rufa A, Sinanović O, Stojanov D, Federico A. Cerebral Autosomal Dominant Arteriopathy with Subcortical Infarcts and Leukoencephalopathy (CADASIL) as a model of small vessel disease: update on clinical, diagnostic, and management aspects. BMC Med. 2017;15(1):41. doi: 10.1186/s12916-017-0778-8.16. Мороз АА, Абрамычева НЮ, Степанова МС, Коновалов РН, Тимербаева СЛ, Иллариошкин СН. Дифференциальная диагностика церебральной аутосомно-доминантной артериопатии с подкорковыми инфарктами и лейкоэнцефалопатией. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2017;117(4):75–80. doi: 10.17116/jnevro20171174175-80.17. Stojanov D, Vojinovic S, Aracki-Trenkic A, Tasic A, Benedeto-Stojanov D, Ljubisavljevic S, Vujnovic S. Imaging characteristics of cerebral autosomal dominant arteriopathy with subcortical infarcts and leucoencephalopathy (CADASIL). Bosn J Basic Med Sci. 2015;15(1): 1–8. doi: 10.17305/bjbms.2015.247.18. Smith BW, Henneberry J, Connolly T. Skin biopsy findings in CADASIL. Neurology. 2002;59(6):961. doi: 10.1212/wnl.59.6.961.19. Ishiko A, Shimizu A, Nagata E, Ohta K, Tanaka M. Cerebral autosomal dominant arteriopathy with subcortical infarcts and leukoencephaloapthy (CADASIL): a hereditary cerebrovascular disease, which can be diagnosed by skin biopsy electron microscopy. Am J Dermatopathol. 2005;27(2):131–134. doi: 10.1097/01.dad.0000136691.96212.ec.20. Magro CM, Poe JC, Lubow M, Susac JO. Susac syndrome: an organ-specific autoimmune endotheliopathy syndrome associated with anti-endothelial cell antibodies. Am J Clin Pathol. 2011;136(6):903–912. doi: 10.1309/AJCPERI7LC4VNFYK.21. Ventura RE, Galetta SL. Susac syndrome. In: Lisak RP, Truong DD, Carroll WM, Bhidayasiri R, editors. International Neurology. 2016:73–74. doi: 10.1002/9781118777329.ch24.22. Yılmaz G, Başara I, Ovalı GY, Tarhan S, Pabuşcu Y, Mavioğlu H. Magnetic resonance imaging findings of Susac syndrome. Cumhuriyet Medical Journal. 2014;36(1):96–100. doi: 10.7197/1305-0028.1215.23. Coulette S, Lecler A, Saragoussi E, Zuber K, Savatovsky J, Deschamps R, Gout O, Sabben C, Aboab J, Affortit A, Charbonneau F, Obadia M. Diagnosis and Prediction of Relapses in Susac Syndrome: A New Use for MR Postcontrast FLAIR Leptomeningeal Enhancement. AJNR Am J Neuroradiol. 2019;40(7): 1184–1190. doi: 10.3174/ajnr.A6103.24. Sastre-Garriga J. Leptomeningeal enhancement in Susac's syndrome and multiple sclerosis: Time to expect the unexpected? Mult Scler. 2016;22(7):975–976. doi: 10.1177/1352458516644677.25. Bot JCJ, Mazzai L, Hagenbeek RE, Ingala S, van Oosten B, Sanchez-Aliaga E, Barkhof F. Brain miliary enhancement. Neuroradiology. 2020;62(3):283–300. doi: 10.1007/s00234-019-02335-5.26.Jennette JC, Falk RJ, Bacon PA, Basu N, Cid MC, Ferrario F, Flores-Suarez LF, Gross WL, Guillevin L, Hagen EC, Hoffman GS, Jayne DR, Kallenberg CG, Lamprecht P, Langford CA, Luqmani RA, Mahr AD, Matteson EL, Merkel PA, Ozen S, Pusey CD, Rasmussen N, Rees AJ, Scott DG, Specks U, Stone JH, Takahashi K, Watts RA. 2012 revised International Chapel Hill Consensus Conference Nomenclature of Vasculitides. Arthritis Rheum. 2013;65(1): 1–11. doi: 10.1002/art.37715.27. Calabrese LH, Mallek JA. Primary angiitis of the central nervous system. Report of 8 new cases, review of the literature, and proposal for diagnostic criteria. Medicine (Baltimore). 1988;67(1):20–39. doi: 10.1097/00005792-198801000-00002.28.Добрынина ЛА, Калашникова ЛА, Забитова МР, Сергеева АН, Легенько МС. Первичный васкулит мелких сосудов ЦНС с преимущественным поражением вен. Medica Mente. 2019;5(1):37–42. doi: 10.25697/MM.2019.01.08.29. Salvarani C, Pipitone N, Hunder GG. Management of primary and secondary central nervous system vasculitis. Curr Opin Rheumatol. 2016;28(1):21–28. doi: 10.1097/BOR.0000000000000229.30. Pomper MG, Miller TJ, Stone JH, Tidmore WC, Hellmann DB. CNS vasculitis in autoimmune disease: MR imaging findings and correlation with angiography. AJNR Am J Neuroradiol. 1999;20(1):75–85.31. Schuster S, Bachmann H, Thom V, Kaufmann-Buehler AK, Matschke J, Siemonsen S, Glatzel M, Fiehler J, Gerloff C, Magnus T, Thomalla G. Subtypes of primary angiitis of the CNS identified by MRI patterns reflect the size of affected vessels. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2017;88(9):749–755. doi: 10.1136/jnnp-2017-315691.32. Powers WJ. Primary angiitis of the central nervous system: diagnostic criteria. Neurol Clin. 2015;33(2):515–526. doi: 10.1016/j.ncl.2014.12.004.33. Randeva HS, Davison R, Chamoun V, Bouloux PM. Isolated neurosarcoidosis – a diagnostic enigma: case report and discussion. Endocrine. 2002;17(3):241–247. doi: 10.1385/ENDO:17:3:241.34. Bathla G, Singh AK, Policeni B, Agarwal A, Case B. Imaging of neurosarcoidosis: common, uncommon, and rare. Clin Radiol. 2016;71(1): 96–106. doi: 10.1016/j.crad.2015.09.007.35. Bathla G, Watal P, Gupta S, Nagpal P, Mohan S, Moritani T. Cerebrovascular Manifestations of Neurosarcoidosis: An Underrecognized Aspect of the Imaging Spectrum. AJNR Am J Neuroradiol. 2018;39(7):1194–1200. doi: 10.3174/ajnr.A5492.36. Zalewski NL, Krecke KN, Weinshenker BG, Aksamit AJ, Conway BL, McKeon A, Flanagan EP. Central canal enhancement and the trident sign in spinal cord sarcoidosis. Neurology. 2016;87(7):743–744. doi: 10.1212/WNL.0000000000002992.37.Jolliffe EA, Keegan BM, Flanagan EP. Trident sign trumps Aquaporin-4-IgG ELISA in diagnostic value in a case of longitudinally extensive transverse myelitis. Mult Scler Relat Disord. 2018;23:7–8. doi: 10.1016/j.msard.2018.04.012.38.Agarwal R, Sze G. Neuro-lyme disease: MR imaging findings. Radiology. 2009;253(1): 167–173. doi: 10.1148/radiol.2531081103.39. Mantienne C, Albucher JF, Catalaa I, Sévely A, Cognard C, Manelfe C. MRI in Lyme disease of the spinal cord. Neuroradiology. 2001;43(6): 485–488. doi: 10.1007/s002340100583.40.Hildenbrand P, Craven DE, Jones R, Nemeskal P. Lyme neuroborreliosis: manifestations of a rapidly emerging zoonosis. AJNR Am J Neuroradiol. 2009;30(6):1079–1087. doi: 10.3174/ajnr.A1579.